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DMSP在海洋藻-菌互作中的作用研究进展

黎双飞 陈俞妃 张惠萍 杨雪薇 陈敏纯 陈辉蓉

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DMSP在海洋藻-菌互作中的作用研究进展

    作者简介: 黎双飞(1975-),男,湖南浏阳人,博士,副教授,主要研究方向为环境生态学,E-mail:sfli@szu.edu.cn;
    通讯作者: 陈辉蓉(1974-),女,湖北武汉人,博士,副研究员,主要研究方向为藻类生态学,E-mail:chenhr@szu.edu.cn
  • 基金项目: 深圳市科技示范应用项目(KJYY20180201180253571);深圳市基础研究项目(JCYJ20170818092708470)
  • 中图分类号: X17

Research progress of DMSP in marine algae-bacteria interaction

  • 摘要: 二甲基巯基丙酸内盐(dimethylsulphioniopropionate,DMSP)为海洋中的主要硫源,最早从藻类中分离,其挥发性代谢物二甲基硫(DMS)为大气中影响全球气候的重要因素。目前发现DMSP在不同藻、菌中的合成与降解途径体现出多元化的特征,但其代谢途径的选择及不同代谢物对藻际微环境中藻-菌关系的影响缺乏更进一步的研究。本文综述了关于藻-菌之间DMSP合成和降解路径的最新发现,对DMSP在不同生物类群中的功能进行了梳理,并提出其作为藻际中心信号分子,可能通过影响细菌化学趋向性,或群感效应,或合成抗生素等途径影响藻-菌关系。
  • 图 1  DMSP的合成及代谢途径

    Figure 1.  The synthesis and catabolic pathways of DMSP

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出版历程
  • 收稿日期:  2019-06-20
  • 录用日期:  2019-09-12
  • 刊出日期:  2020-10-20

DMSP在海洋藻-菌互作中的作用研究进展

    作者简介:黎双飞(1975-),男,湖南浏阳人,博士,副教授,主要研究方向为环境生态学,E-mail:sfli@szu.edu.cn
    通讯作者: 陈辉蓉(1974-),女,湖北武汉人,博士,副研究员,主要研究方向为藻类生态学,E-mail:chenhr@szu.edu.cn
  • 深圳市海洋生物资源与生态环境重点实验室,深圳大学 生命与海洋科学学院,广东 深圳 518060
基金项目: 深圳市科技示范应用项目(KJYY20180201180253571);深圳市基础研究项目(JCYJ20170818092708470)

摘要: 二甲基巯基丙酸内盐(dimethylsulphioniopropionate,DMSP)为海洋中的主要硫源,最早从藻类中分离,其挥发性代谢物二甲基硫(DMS)为大气中影响全球气候的重要因素。目前发现DMSP在不同藻、菌中的合成与降解途径体现出多元化的特征,但其代谢途径的选择及不同代谢物对藻际微环境中藻-菌关系的影响缺乏更进一步的研究。本文综述了关于藻-菌之间DMSP合成和降解路径的最新发现,对DMSP在不同生物类群中的功能进行了梳理,并提出其作为藻际中心信号分子,可能通过影响细菌化学趋向性,或群感效应,或合成抗生素等途径影响藻-菌关系。

English Abstract

  • DMSP是二甲基巯基丙酸内盐(dimethylsulphioniopropionate)的缩写,分子式为(CH3)2SCH2CH2COOH,(CAS:7314-30-9),于1948年[1]在海洋藻类Polysiphonia fastigiataP. nigrescens中首次被发现,后来被证实在海洋和地表水中含量丰富,也是多种浮游植物、大型藻类及某些水生维管束植物中存在的一种常见的含硫化合物。1999年DMSP被证实是海洋细菌的主要还原性硫源[2],而非之前认为的硫酸盐。DMSP是海洋生物网中不可或缺的一环,也是全球硫循环的重要组成部分[3]。在藻类中,DMSP的含量达到了较高水平,以固定碳、还原硫等形式参与海洋中的物质循环[4]

    DMSP是由浮游植物产生的最常见含硫化合物之一。特别是在浮游藻类如赫氏球石藻(Emiliania huxleyi)和棕囊藻(Phaeocystis sp.)中[5],DMSP含量均达到较高水平。部分DMSP以固定碳的形式在海洋浮游植物中发挥作用,最高占比为海洋固定碳来源的39%[6]。海洋藻类产生的溶解态DMSP可作为藻际环境中的碳源和硫源,以此参与海洋中的物质循环。同时,藻际共生菌中优势种的形成与环境中DMSP的浓度存在密不可分的关系[7]。在藻类生长或消亡期间,藻类会向周围环境大量释放DMSP。以玫瑰杆菌类细菌(Roseobacter clade)为例,此类细菌经常大量存在于藻华(如甲藻)暴发或消亡的藻际环境中,此类环境往往伴随着藻类释放的高浓度的DMSP,可以促进某些细菌的大量生长,使这些依赖DMSP的细菌类群成为藻际细菌中的优势种群[8]。在藻类中,已被报道的DMSP的作用包括作为化学引诱剂诱导细菌向藻类移动;通过DMSP含量积累调节藻细胞内渗透压,以适应有盐度变化的海洋环境;作为碳硫源促进细菌生长;通过藻细胞内DMSP浓度调节保护细胞内酶不受低温胁迫等;以及作为抗氧化剂,通过调节藻类色素的比例变化,使得藻类免受日照紫外辐射和光合作用引起的氧化应激反应等[4, 9-12]

    DMSP作为海洋细菌的主要还原性硫源,参与了多种含硫代谢物的合成,如抗生素TDA(tropodithietic acid)[13]和细菌杀藻剂(bacterial algicides)的重要前体物质甲硫醇(MeSH)[14]、生长素IAA、含硫渗透物DMSO、DMSOP、DMSA等,以多种形式,参与海洋中的物质循环[15]。除此之外,DMSP更是产生海洋和大气层主要硫源二甲基硫(DMS)[16]的重要前体物质。DMS的产生主要有三种途径,藻-菌、藻-病毒与菌-菌;其中藻-病毒为藻类直接释放DMS的唯一途径,通过病毒感染海洋藻类后[17],藻细胞会直接释放DMS与DMSP到水环境中[18],但这种途径释放的DMS量少,且释放速率同海藻的生理状态和环境受迫程度有关[19];藻-菌及菌-菌途径,都是藻类或细菌产生DMSP后,通过微生物裂解DMSP产生DMS[20],由此产生的DMS占据海洋DMS总产量的90%以上,是全球DMS的主要来源。当DMS作为碳硫源存在时,是海洋食物链中复合交换营养素的一部分,在海洋食物网中发挥着重要的作用[21]。DMS是全球气候变化的一个重要影响因素[22],可通过形成云层,调节全球气候[23];DMS为地球大气层提供总量高达80%的有机硫,是大气中硫的最大天然来源,其产量与煤燃烧过程中形成的二氧化硫旗鼓相当[24],但由于天然存在的DMS的氧化产物在大气中的停留时间比煤燃烧或其他人为活动产生的二氧化硫更长,因此DMS对全球硫负荷的贡献也更大。

    DMSP也以不同形式的代谢物参与环境中的藻-菌互作,如共生关系中互惠(mutualistic phase)和寄生(parasitic phase)两个阶段的建立。在互惠阶段,苯乙酸(PAA)为抗生素TDA提供前体,TDA起到保护藻-菌共生关系的作用,藻类生长释放的DMSP转化为含硫代谢产物促进细菌生长。在寄生阶段,衰老的宿主藻细胞释放衰老信号对香豆酸(p-cumaric acid,pCA)。细菌通过响应pCA,PAA和DMSP的信号来合成抑藻物质roseobacticide A。此时DMSP的浓度调节着抑藻物质的形成[13]

    由此可见,DMSP 不仅可以作为海洋中的主要碳源、硫源、化学渗透剂、抗氧化剂及冷冻保护剂等直接作用于藻类,参与浮游植物的生长及消亡过程,还可作为海洋环境中多种重要物质合成的活性硫源以及中心分子,通过控制多种含硫代谢物以及重要的信号分子的合成,间接参与多种多样的海洋调节活动。

    • 自从DMSP于1948年在海洋藻类中首次被发现以来,DMSP都被认为是浮游植物的特定产物。1966年[25]Ackman & Tocher发现海洋环境中甲藻类生产DMSP产量较高,后经Caruana等[26]证实,截至2014年发现的23种产DMSP的藻类中,DMSP浓度范围在0.57~1 pmol/cell,单个甲藻细胞中DMSP浓度最高,达到1 pmol/cell,且甲藻类及甲藻类共生体在海洋中广泛存在,因此认为甲藻产的DMSP是全球大气DMS的最主要来源。甲藻丰度的增加与DMSP的含量息息相关,因此可以通过监测DMSP的浓度分布变化来预测赤潮的暴发和分布。但DMSP为植物的特定产物这一认知在 2017年被彻底颠覆,当年Curson等人[27]发现了真核生物外第一株产DMSP的海洋异养细菌Labrenzia aggregata LZB033,并发现海洋细菌与大型藻和浮游植物具有相同的DMSP合成途径[28]—通过Met转氨途径从头合成[29]。之后DMSP第一个关键合成基因dsyB也被发现,dsyB编码关键的DsyB甲基转移酶,该酶是细胞合成DMSP的必需品,因此从分子水平上来说,细菌基因组中dsyB基因的存在是合成DMSP能力的标志。目前认为,DMSP的合成均起始于甲硫氨酸(Met),合成路径包括常见的海洋藻类和α-变形菌纲(α-proteobacteria)的转氨途径;存在于被子植物中的甲基化途径;还有一条少见的存在于甲藻的脱羧途径,其中间产物各不相同[30],见图1

      图  1  DMSP的合成及代谢途径

      Figure 1.  The synthesis and catabolic pathways of DMSP

      DMSP的合成受多因素调节。Muhseen等人[31]发现环境压力对硅藻的DMSP合成能力有影响。DMSP在硅藻细胞中的合成与藻细胞所遭受到的环境压力如盐胁迫、光胁迫、和缺氮胁迫有关,更特别的是,培养体系中增加硫并不会使DMSP的合成有所上升,这与高等植物DMSP合成途径有所区别[32]。这一发现为靶向诱导DMSP合成提供了良好的研究基础。

    • 藻类降解DMSP的主要方式为摄食、自溶和病毒裂解等,形成溶解态DMSP,可直接作为海洋生物的碳源和硫源[33]。DMSP的降解是海洋中还原态硫产生的主要方式,但并不是所有海洋藻类都兼有生产及降解DMSP的功能。

      负责DMSP降解的主要有机体是细菌,多见于α-变形菌(Alpha-proteobacteria),如最为常见的玫瑰杆菌(Roseobacter clade)和较不常见的远洋杆菌(Pelagibacter ubique[34]等。细菌降解DMSP主要有两种方式,其一为直接裂解,由DMSP裂解酶(DddP、DddW、DddY、DddQ、DddL、DddK、藻同源Alma1和小部分的Alma-like)催化,产生DMS气体和丙烯酸酯[35],或由DddD-DMSP裂解酶、丙烯酸-CoA连接酶(PrpE)和丙烯酰-CoA还原酶(AcuI)催化,产生DMS和3-羟基丙酸[36];其二就是去甲基化[37],由DMSP脱甲基酶(DmdA),MMPA-CoA连接酶(DmdB),MMPA-CoA脱氢酶(DmdC)和MTA-CoA水合酶(DmdD)或丙烯酸利用水合酶(AcuH)催化,形成甲硫醇[38]和乙醛。两种降解途径详细步骤见图1,其中DMSP的去甲基化是海洋食物链中碳硫供给的重要来源。

      在玫瑰杆菌中,某些菌株含有去甲基化或直接裂解途径的其中一种,某些菌株两者兼有。除了Alma,其余 8 种酶,包括 1 种 Dmd A(DMSP 脱甲基酶)、7 种 Ddd + (DMSP 依赖型产 DMS 裂解酶),和乙酰辅酶A转移酶DddD[39],与这8种酶相关的关键功能基因dddDdddKdddLdddPdddQdddYdddW则多数在α-变形菌(RosebacterRhodobacterAlcaligenesPseudomonas等)中被分离鉴定[40],在珊瑚和盐沼地沉积物中[41],甚至在部分曲霉和镰刀霉中[42]也有成功分离。从目前已报道出的酶基因信息得出,dddP在海洋微生物基因组中分布最为广泛,dddQdddW目前仅在玫瑰杆菌支系及SAR11中被检测到[43],在底栖生物(如珊瑚,海绵,海藻)[44]和游泳生物(如鱼)的周围环境中也发现Ddd+微生物存在。

      DMSP裂解酶Alma 一般在真核的赫氏球石藻E. huxleyi 及共生甲藻Symbiodinium 中发现,Clerck等人[45]在2018年发布第一个大型绿藻石莼Ulva mutabilis的全基因组序列,发现了一些从囊泡藻进行水平基因转移后产生的用于DMSP的转运和代谢的候选基因。DMSP裂解酶基因alma在囊泡藻谱系的侧向基因转移,产生了Alma-DMSP裂解酶同源物[46]Ulva S-腺苷-L-甲硫氨酸依赖性甲基转移酶(Ulva S-adenosyl-L-methioninedependent methyltransferase, UM036_0102),以此来切割DMSP,产生DMS。

      在不同物种中,DMSP的合成和降解途径各不相同,其中作用的关键酶也大相径庭,更多的DMSP裂解酶类似物被陆续发现,除了海洋藻类和已知的细菌以外,在其他物种中,DMSP的合成和裂解还存在有极大的研究空间。

    • 在近年来的研究中发现,DMSP参与海洋中藻-菌互作的调节。Seymour等人[47]对藻-菌之间营养物质、维生素和颗粒有机碳(particulate organic carbon,POC)等资源的互利共生与竞争关系进行了阐述,认为藻-菌关系影响了生态系统、赤潮暴发、浮游植物富集、碳循环和DMSP循环等多个生态层次和过程。而DMSP通过参与藻-菌互作的调节,也在不同层面影响生态系统。

      DMSP调节藻-菌共生的具体作用机制正在被一一挖掘中, 其中研究最为透彻的是产DMSP甲藻与某些细菌类群(主要为α-变形菌)的密切关系[48]

      DMSP是决定细菌是否具有趋向性的关键物质,具体表现为DMSP可诱导细菌表面进行物理变化,使得细菌可以通过形态改变,影响细菌的运动,如细菌的运动期(浮游状态)和无梗期(细菌鞭毛丧失,粘附于生物膜表面的状态)[49];通过DMSP对细菌趋向性行为的影响,DMSP在藻-菌互作中发挥着重要的作用。

      Geng等人[49]α-变形菌中的玫瑰杆菌为例,清楚地阐述了细菌与藻类(尤其是甲藻类)之间建立的互惠互利的共生关系。一方面玫瑰杆菌可利用藻类释放的 DMSP作为碳源和营养物质满足自身生长的需要,并诱导部分细菌向藻类移动,附着在藻细胞表面,由此藻类(如甲藻)可携带玫瑰杆菌中的好氧不产氧光合细菌(aerobic anoxygenic phototrophic bacteria,AAPB),游动到富含溶解有机碳(dissolved organic carbon,DOM)和光照适宜的真光层,从而促进玫瑰杆菌的生长[50];另一方面,玫瑰杆菌可通过新陈代谢产生藻类生长所必须但本身不能合成的无机盐和维生素如 B12等,反过来也促进藻类的生长[51]

      Segev等人[52]通过将α-变形菌P. inhbens与赫氏球石藻E. huxleyi的共培养并观察藻-菌中的相互作用,发现在共培养期间细菌会受DMSP和藻类所分泌的生物活性物质的指引而附着在藻细胞的表面[53],并利用藻类渗出的营养物质(C、N、P和S)来快速生长。Seyedsayamdost等[54]建立起费氏藻Pfiesteria piscicida与细菌Silicibacter sp.的共生模型,发现费氏藻产生的DMSP会诱发细菌向藻迁移,附着在藻的表面形成生物膜,加深藻-菌之间的物理联系而有利于藻-菌共生;近年研究发现,DMS比DMSP更容易迅速扩散穿过细胞内和细胞外膜,而DMSP则需要专门的转运蛋白或转运通道才能穿过细胞膜[47]。基于此特性,Lavoie等人[55]对DMS的功能提出了新见解,认为DMS在细胞表面富集的浓度和分子量是藻-菌之间相互作用如微生物趋化性、细胞信号传导和藻细菌共生等相互作用的影响因素。综上,推断DMSP和DMS作为海洋微生物中的潜在化学信号影响了共生过程。

    • 由于其化学特性,DMSP在海洋环境中的重要性无可置疑。Kessler等人[56]提出DMSP在石莼Ulva及其共生菌的信号传导中起主导作用,在Ulva与不同细菌株系共培养时发现,Ulva产生的DMSP对细菌存在化学吸引,为细菌指引碳源(甘油)的位置,而自身不充当碳源。细菌接受信号以后,会迅速地将DMSP降解为MeSH和DMS,并产生细胞分裂素类似物反促进藻类生长;DMSP在其中充当食物指示剂,促进藻-菌共同生长。

      Barak-Gavish等人[57]在大西洋赫氏球石藻E. huxley赤潮海水中分离出一株玫瑰杆菌株硫酸杆菌Sulfitobacter D7,将D7与藻共培养时发现,D7具有杀藻效应,主要通过裂解藻类生产的DMSP并产生大量的甲硫醇。甲硫醇是细菌杀藻剂的重要前体物质[58]。藻类渗出的DMSP浓度越高,环境中的杀藻剂含量就越高,同时DMSP会加剧系统中病毒对藻细胞侵染,双重作用下,加剧藻细胞的消亡,所以说DMSP的外源应用增强了环境中的细菌毒力(bacterial virulence)。具有溶藻特性的菌株对DMSP依赖性和病毒受DMSP吸引对宿主藻的致病性是高度特异的。因此DMSP可作为细菌毒力的调节剂,可调节E. huxleyi赤潮暴发现象。

      近年来许多研究表明,细菌与藻类之间的物质交换或相互作用关系很可能是通过vir基因调控的4型分泌系统(T4SS)、Ppka激酶调节的6型分泌系统(T6SS)[59]和群体感应信号(Quorum sensing,QS)来进行调控[49]

    • 群体感应信号(quorum sensing,以下简称QS)是细菌的一种密度调节因子,可以调节多种生态行为,包括微生物被膜的产生[60]、毒力因子的分泌以及生物荧光的发生等[61]。浮游生物的表面存在着强烈的密度梯度效应,是由其本身渗出的有机和无机物所引起的,在某些特定的情况下可以吸引特定的细菌伴侣(bacterial partners)[62]。QS在这其中发挥着重要的作用。如果细菌使用一些浮游植物产出的代谢物作为信号分子,那么颗粒态代谢物的粒子降解速率和碳的再矿化速率可能与该粒子的组成和来源密切相关[63]。对这些结果的进一步解释需要了解海洋中有机物质的分子水平组成,因为单个分子如DMSP可以改变遇到它的生物体的代谢,并可能影响到生态环境中的物质组成。

      微生物的生长调节即通过QS进行,在细胞密度高,营养物质即将消耗殆尽的时候,QS通过释放或感知信号分子作为指示剂,使得微生物得到预警提前做好准备[52]。甚至在衰老细胞中自然存在的细胞程序性死亡PCD(programmed cell death)也通过QS由细菌诱导进行[64]

      DMSP可以通过QS调节细菌的生活方式。许多细菌可能会在游离与寄生在细胞表面这两种生活方式之间切换,而某些特定的代谢物,如藻类来源的DMSP,可以引发细菌在高细胞密度下表达的代谢变化[65],在添加DMSP共培养的菌体系,DMSP的存在并不会对任一含硫代谢物有促进合成的作用,但在培养期间,体系中的含硫代谢物的种类和浓度会发生不同趋势的变化,这也说明,DMSP不是对单一含硫代谢物有影响,而是作用于全部含硫代谢物,从而对整个菌的生长体系作出影响。

      Johnson等人[63]提出DMSP可作为分子开关,通过QS途径触发海洋细菌的代谢水平变化:在特定海洋环境中,垂死的浮游生物细胞会自发聚结形成有机物胶体或颗粒,同时渗出某些代谢的有机物质;浮游植物细胞所渗出的DMSP,进一步触发玫瑰杆菌Roseovarius pomeroyi中的QS信号分子高丝氨酸内酯(acyl-homoserine lactone,AHL)的产生。一旦AHL以足够的浓度存在,就会发生一系列代谢转变,包括被降低的细胞内谷氨酰胺浓度,会导致溶解的有机氮(dissolved organic nitrogen,DON)的摄取增加[66],高价值代谢物例如α-核唑,核黄素和莽草酸的输出增加,并释放硫代谢物如甲硫醇MeSH、DMS和MTA(5’-deoxy-5’-methylthioadenosine)等,直至影响浮游细菌的生活方式(自由free-living或附着surface-associated)选择。

      DMSP参与藻-菌互作的形式多种多样,不论是通过影响细菌的趋向性运动,或者作为信号分子和群体感应信号,在对藻-菌互作进行调节的过程中,这些调控行为都是交叉进行,或多种因素共同作用的结果。如我们在实验室实际观察中发现,赤潮甲藻血红哈卡藻(Akashiwa sanguinea)的共生菌群中就存在能够产生DMSP的菌株[67],对其进行初步研究,结果表明,产DMSP菌株的生长确实受外部DMSP浓度的调节,但二者之间并非简单的线性关系,具体的调控机制有待进一步深入研究。

    • 国际上对于DMSP作用模式的探索研究从未停止。DMSP一开始作为全球硫循环的重要的中间物质被发现,随着我们对DMSP的进一步的研究,发现DMSP不仅是由浮游植物特定产生,细菌中也有可以合成DMSP的菌株,且DMSP在细菌当中的丰富度及多样性比我们想象中更多,由此发现DMSP的合成与降解以多种多样的形式参与海洋中的各种互作。近几年来,发现DMSP还参与了藻-菌互作的调节,过去DMSP一直被单纯地认为是由藻类生产并提供给细菌发挥作用,作为碳硫源发挥作用,细菌只能接收并利用DMSP的能力,现在发现细菌也具有生产DMSP的能力,并且细菌产生的DMSP对藻类的生长代谢也存在一定的反馈机制,如本实验室发现的血红哈卡藻(A. sanguinea)共生菌群中的部分菌株可能通过DMSP影响血红哈卡藻藻际共生菌群结构。目前对于DMSP的研究结果显示,DMSP在藻-菌关系中可作为信号分子发挥作用,受4型分泌系统、6型分泌系统和QS调控,但由于DMSP所发挥的调控作用多是交叉进行,因此需要更多研究结果协助进行更深入的机理阐述,需要进一步的研究。

参考文献 (67)

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