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河口湿地受到流域、陆域和海域的共同作用，具有独特的水文、土壤和生物特征，承担着碳、氮、磷等生源要素源汇及转化器等重要生态功能[1]。全球海岸带年碳埋藏量为 235～450 Tg，相当于一年全人类活动排放CO2 的20%～35%[2]，由于河流携带大量的泥沙和营养元素，每年碳汇能力可达 1745 g C/m2[3]，因此，维持和提升河口湿地生态系统碳汇能力对实现我国碳中和愿景具有重要的理论和现实意义。
氮元素作为湿地植物光合作用和初级生产过程中最受限制的元素之一，对湿地生态系统稳定性具有重要的作用[4]。气候、地形、水文过程、植被、土壤环境和土地利用格局等因素会通过不同的机制和过程影响滨海湿地碳、氮储量状况和碳汇格局，其中，水盐变化是影响河口湿地碳、氮储量的最主要因素[5]，有研究表明土壤水分、质地、盐分状况的变化会直接或间接地影响土壤和植物碳、氮储量[6]，盐度与植物和土壤碳、氮储量均呈现较高的相关性[5]。实施退养还滩、水文连通性恢复、生态补水等生态修复工程是恢复河口湿地生态格局和生态过程的重要手段，在一定程度上能有效提升退化河口湿地初级生产力水平和碳汇能力[7]，但目前对受损河口湿地生态恢复过程中碳、氮储量特征及其与环境因子之间的相互关系鲜有报道。
本研究以辽河三角洲大凌河口湿地生态修复区为研究对象，通过分析潮沟疏浚生态修复区盐地碱蓬群落植被−土壤系统碳、氮储量分配格局及其与土壤环境的相互关系，揭示影响河口湿地碳汇格局的主要环境因子，并为河口湿地生态修复与碳汇能力提升提供理论和技术支撑。
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辽河三角洲位于辽东湾北部，由辽河、大辽河和大凌河等多条河流冲积形成，地貌类型以冲积海积平原为主。土壤类型主要为沼泽土、潮滩土和盐土，植被类型单一，为湿生草本耐盐植物，芦苇和盐地碱蓬是最主要的优势植物群落。辽河三角洲湿地是全球生态系统最完整的湿地之一，其植物碳汇能力平均值为1.77 kg/（m2·a），是黄河三角洲湿地植被平均固碳能力的5倍，与同等条件下的温带落叶阔叶林固碳能力相当[8]。多年来，围垦、不合理的滩涂养殖等阻断了辽河口湿地的水文连通性，淡咸水交换受阻[9-10]，由此引发了河口生境退化，芦苇、盐地碱蓬群落萎缩[11]，植物群落初级生产力受到抑制，潮滩湿地沉积速率降低，河口湿地有机碳持续累积能力下降[12]。自2015年起，辽河三角洲湿地陆续开始了退养还滩、潮沟疏浚等生态修复工程；2019年，渤海综合治理攻坚战盘锦大凌河口生态修复项目在大凌河口湿地实施了潮沟疏浚工程，并于2020年竣工，完成疏通长度13474.9 m，清淤疏浚土方量为23.44万m3。研究区位于辽河三角洲大凌河口生态修复区，区内以单一盐地碱蓬群落为主，调查结果表明，春季平均株数为390.68株/m2，平均株高为1.69 cm，平均盖度为13.79%，平均生物量为4.21 g/m2；秋季平均株数为256.35株/m2，平均株高为16.3 cm，平均盖度为38.74%，平均生物量为79.54 g/m2。
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为了定量评估生态修复初期河口湿地植物−土壤系统碳、氮储量，分别于2020年4月2日－8日和2020年11月23日－28日在辽河三角洲大凌河口湿地生态修复区开展植物群落调查与样品采集。根据研究区现场情况，4月共布设调查站位19个，11月共布设站位17个，调查站位基本覆盖了研究区内的盐地碱蓬群落（图1）。植物群落调查样方规格为1 m×1 m，调查内容包括植株高度、平均密度、平均盖度及调查点位经纬度与高程信息（UniStrong G120BD），并用收割法采集样方内盐地碱蓬植株全株，装入牛皮信封编号后带回实验室，在实验室内将盐地碱蓬植株分为地上部分和地下部分，分别分析其生物量和碳、氮含量。在进行植物群落调查的同时，开展土壤样品采集，在植物群落调查样方内用五点法混合采样，采集0～30 cm和30～60 cm土壤样品，装入自封袋编号后带回实验室，自然风干过筛后进行分析测定。
图 1 研究区采样点分布
Figure 1. Sampling sites in the research area
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植物样品杀青后于65 ℃烘箱烘干至恒重，测定干重以及植株碳、氮含量[13]。土壤样品自然风干过筛后进行分析测定，其中，土壤有机碳采用重铬酸钾外加热法；总氮采用半微量凯氏定氮法；总磷采用钼锑抗比色法；土壤微生物量碳采用氯仿熏蒸−重铬酸钾外加热法；微生物量氮采用氯仿熏蒸−半微量凯氏定氮法；土壤含水量采用烘干法；土壤pH采用酸度计（水土比为 5∶1）测定，土壤盐度用全盐含量表示，按土水比为 1∶5（质量∶体积）的水浸过滤后，吸取一定量的待测液蒸干、称重得到烘干残渣总量，将烘干残渣再用过氧化钠去除有机质后称重得到可溶盐分总量[14]。
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通过SPSS 20.0进行数据统计分析，并使用Origin 8.0进行绘图。土壤、植被的碳、氮储量在不同季节与土壤深度或植株部位的分配特征采用单因素方差分析，选用Dunnett’sT3比较检验进行多重比较；植被碳、氮储量与群落结构的关系以及植被地上−地下碳、氮储量异速生长关系采用回归分析；土壤碳、氮储量与植被碳、氮储量的关系采用皮尔逊相关分析；环境因子及群落结构对湿地植被−土壤碳、氮储量的影响及其贡献率判定采用冗余分析（RDA）和方差分解分析（VPA），并通过蒙特卡洛显著性检验（monte carlo permutation test，P=0.02）。
研究区植物、土壤及土壤微生物碳或氮储量计算方式如下[11]：
式中：PC（N）为植物碳或氮储量（g/m2）；BIP为植物生物量（g/m2）；C（N）P为植物体碳或氮含量（%）；SC（N）为土壤有机碳或氮储量（g/cm2）；Ba为土壤容重（g/cm3），一般取值1.45 g/cm3；C（N）a为土壤中有机碳或氮浓度实测值（%）；H为土壤取样深度（cm）；SMBC（N）为土壤微生物碳或氮储量（g/cm2）；C（N）MB为土壤微生物量碳或氮浓度实测值（%）。
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研究区内，除30～60 cm土壤碳储量春季显著低于秋季外（P<0.05），土壤碳储量和氮储量总体上差异不显著（P>0.05）。春、秋季0～60 cm土壤碳储量分别为41.93 t/ha和44.72 t/ha；土壤氮储量分别为8.65 t/ha和8.80 t/ha。但同一季节0～30 cm土壤碳储量显著高于30～60 cm土壤碳储量（P<0.05）。不同季节之间，除30～60 cm土壤微生物量碳差异性不显著外（P>0.05），土壤微生物量碳和微生物量氮总体表现为春季显著高于秋季（P<0.05）。春季0～60 cm土壤微生物（碳储量）总量为987.41 kg/ha，秋季为939.07 kg/ha；春季土壤微生物（氮储量）总量为87.53 kg/ha，秋季为76.63 kg/ha。春季0～30 cm土壤微生物（碳储量）总量显著高于30～60 cm的微生物总量（P<0.05）（图2）。
图 2 盐沼湿地土壤碳、氮储量分配
Figure 2. Soil carbon and nitrogen stock of different seasons and depth
在2020年4月到11月共6个月的时间内，0～60 cm土壤碳、氮储量分别增加了2.79 t/ha和0.15 t/ha，据此粗略估算（表1），大凌河口湿地修复区2020年碳埋藏速率为558 g C/（m2·a），处于盐沼湿地碳埋藏速率的正常范围内[18～1713 g C/（m2·a）][15]，而氮在2020年的沉积速率约为30.7 g C/（m2·a）。
季节 位置 平均株高/cm 平均盖度/(%) 碳储量/kg∙(ha)−1 氮储量/kg∙(ha)−1 春季 地上 1.7±0.2 13.8±10.9 7.34±6.95b 0.53±0.5b 地下 1.63±1.54b 0.08±0.08b 秋季 地上 16.3±3.1 38.7±20.6 170.24±103.84a 15.44±10.94a 地下 10.24±5.3b 0.83±0.48b 注：表中同列不同小写字母表示在0.05水平上具有显著差异 表 1 盐地碱蓬群落特征及碳、氮储量分配
Table 1. Distribution pattern of vegetation carbon and nitrogen stock
研究区内，盐地碱蓬群落在秋季成熟期植物固碳总量为180.48 kg/ha，氮吸收总量为16.27 kg/ha，其中地上部分碳、氮储量显著高于地下部分（P<0.05）；而在春季幼苗期碳、氮吸收总量仅为8.97 kg/ha和0.61 kg/ha，并且地上部分与地下部分差异不显著（P>0.05）。修复当年，大凌河口湿地盐地碱蓬群落碳汇能力远远低于辽河口湿地未受损区域及黄河三角洲湿地盐地碱蓬群落[16]。
回归分析表明（图3），植物碳、氮储量与群落平均株高和盖度呈显著的对数函数关系（P<0.01）。植物碳储量与群落平均高度和盖度的R2分别为0.54、0.48（P<0.01），植物氮储量与群落平均高度和盖度的R2分别为0.47和0.45（P<0.01），说明株高和盖度等群落特征参数在一定程度上能够代表植物碳、氮储量的多少，群落盖度和生长状况对植被碳储量影响显著[17]。盐地碱蓬群落地上和地下碳、氮储量的异速生长关系可以通过幂函数方程得到较好的拟合（图4），R2分别为0.83和0.84（P<0.01），说明利用地上植物碳、氮储量能够比较准确地估算地下碳、氮储量。
图 3 植被碳、氮储量与群落结构的关系
Figure 3. Relationship between vegetation carbon and nitrogen stock and community structure
图 4 植被碳、氮储量地上-地下异速生长关系
Figure 4. Relationship of vegetation carbon and nitrogen stock between above and under ground
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盐地碱蓬碳、氮储量与土壤碳、氮储量相关性不显著，而与土壤微生物量碳和微生物量氮表现出显著的负相关性。植物碳、氮比尤其是地下部分碳、氮比与微生物碳、氮比呈显著的正相关性。滨海湿地生态系统中植被、土壤和微生物之间存在复杂的耦合过程，既有权衡又有协同衡又有协同[18]。回归分析表明，植物碳、氮储量及植物碳、氮比对土壤氮的周转速率响应敏感（图5），土壤氮的周转速率越高，植物碳储量和氮储量呈显著降低趋势（P<0.05），而植物碳、氮比呈显著增加趋势（P<0.05）；植物碳、氮储量对土壤碳周转速率的响应不显著（P>0.05）。植物碳、氮比能够反映植物吸收同化碳的能力以及植物对营养的利用效率[19-20]，因此生态修复初期微生物对氮的周转速率与植物群落的稳定性和环境适应能力密切相关（表2）。
图 5 植被碳、氮储量与土壤碳氮周转率的关系
Figure 5. Relationship between vegetation carbon and nitrogen stock with the turn over rate of soil carbon and nitrogen
植被参数 位置 土壤参数 碳储量 氮储量 C/N MBC MBN 碳储量 地上 −0.11 0.04 −0.09 −0.48** −0.41* 地下 −0.13 0.08 −0.12 −0.49** −0.33* 氮储量 地上 −0.12 0.08 −0.12 −0.47** −0.41* 地下 −0.14 0.08 −0.14 −0.50** −0.37* 碳氮比 地上 0.32 −0.25 0.42* 0.36* 0.29 地下 0.22 −0.10 0.21 0.42* 0.46** 注：**表示在0.01水平上具有极显著相关性；*表示在0.05水平上具有显著相关性 表 2 湿地植被与土壤碳、氮储量的关系
Table 2. Relationship of carbon and nitrogen stock between vegetation and soil
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盐地碱蓬群落土壤−植被碳、氮储量与环境因子和群落结构的冗余分析结果表明（图6），春季，前2个排序轴可以累积解释土壤−植被碳、氮储量空间分异的73.54%（F=4.6，P=0.008），其中第1排序轴贡献率为67.4%（F=22.7，P=0.014），第2排序轴贡献率为6.14%（F=2.6，P=0.74）。Monte Carlo 检验表明，含水率（F=7.7 ，P=0.006）和植物群落盖度（F=9.3 ，P=0.008）对碳、氮储量具有显著影响，分别解释了碳、氮储量分异的31.2%和22.6%，另外，高程解释了碳、氮储量分异的9.4%（F=2.5，P=0.08）。
图 6 滨海湿地碳、氮储量与环境因子和群落结构的RDA与VPA分析
Figure 6. Redundancy analysis and variation partitioning analysis of the carbon and nitrogen stock distribution pattern explained by soil environmental factors and community structures
秋季盐地碱蓬成熟期，前2个排序轴可以累积解释土壤−植被碳、氮储量空间分异的78.91%（F=5.1，P=0.008），其中第1排序轴贡献率为77.8%（F=31.5 ，P=0.06），第2排序轴贡献率为1.1%（F=0.5， P=1）。Monte Carlo 检验表明，植被群落盖度（F=11.7， P=0.004）、含水率（F=4.7，P=0.04）和高程（F=5.1， P=0.04）对碳、氮储量具有显著影响，分别解释了土壤−植被系统碳、氮储量分异的43.8%、12.4%和10.3%。
方差分解分析表明，春季土壤化学环境（pH、盐度、土壤磷含量）、物理环境（高程、土壤含水率）以及植物群落结构（平均株高、平均盖度）可以累积解释修复区盐地碱蓬群落植被−土壤碳、氮储量格局的70.8%。土壤物理环境累积解释率最高，为45.6%，其中可以单独解释6.3%，与土壤化学环境的交互作用占31.3%；土壤化学环境仅能单独解释1.6%；植物群落结构可以累积解释31.6%，其中可以单独解释15.9%。秋季盐地碱蓬成熟期，土壤化学环境、物理环境以及植物群落结构可以累积解释碳、氮储量格局的100%。土壤物理环境累积解释率为54.5%，其中可以单独解释29.4%，与植物群落结构的交互作用占16.6%；土壤化学环境累积解释率为29.5%，其中可以单独解释21%；植物群落结构累积解释率为50.5%，其中可以单独解释25.4%。上述分析说明，在修复区盐地碱蓬生长初期，碳、氮储量分配格局主要受到群落结构的直接影响以及土壤理化环境的共同作用；而在盐地碱蓬成熟期，碳、氮储量分配格局主要受到高程、土壤含水率等物理环境的直接影响，其次为群落结构和土壤化学环境的影响。
在河口湿地生态系统中，潮差范围内与滩面高程共变的土壤水分和盐度特征是影响河口三角洲植物群落结构、分布格局及其生态功能的重要因素[21-22]。由于本研究仅限于大凌河口生态修复区，研究区内土壤盐度春季和秋季的平均值分别为（7.84±2.43） g/kg、（7.84±1.59） g/kg，空间差异不明显，因此土壤盐度对植物碳、氮储量的影响不显著。相关研究表明，土壤碳储量呈高潮滩较高而低潮滩较低的分布特征[23]，而湿地植物的光合作用速率会随土壤水分含量增加而增加[24]，因此本研究中植物群落碳、氮分配格局对高程和土壤含水率的响应最为显著。
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（1）修复初期，辽河三角洲大凌河口湿地土壤碳储量春、秋季分别为41.93 t/ha和44.72 t/ha；土壤氮储量分别为8.65 t/ha和8.80 t/ha，碳埋藏速率为558 g C /(m2·a)，氮的沉积速率约为30.7 g C /(m2·a)。
（2）盐地碱蓬碳、氮储量在幼苗期分别为8.97 kg/ha和0.61 kg/ha，在成熟期分别为180.48 kg/ha和16.27 kg/ha，且成熟期地上部分显著高于地下部分。植物碳、氮储量与盐地碱蓬群落平均株高和盖度呈显著的对数关系。
（3）土壤微生物量碳、氮与盐地碱蓬植物碳、氮储量呈显著负相关性，与植物碳、氮比呈显著正相关性；植物碳、氮储量对土壤氮的周转速率响应敏感，土壤氮的周转速率升高，植物碳储量和氮储量显著降低。
（4）修复初期，土壤含水率、群落盖度和地形高程是影响碳、氮储量格局的最主要因子。在幼苗期，高程和含水率能解释碳、氮储量格局分异的45.6%，其中31.3%来自与土壤盐度、pH等化学特征的交互作用；在成熟期，地形高程和含水率能解释碳、氮储量格局分异的54.5%，其中29.4%来自其直接作用，16.6%来自与植物群落结构的交互作用。
生态修复区盐地碱蓬群落碳、氮储量及其影响因素分析——以辽河三角洲大凌河口湿地为例
Study on carbon and nitrogen storage pattern of Suaeda salsa community and its influencing factors in the coastal wetland ——A case study of Dalinghe estuary wetland under Liaohe River Delta
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摘要: 为揭示土壤环境变化及植物群落结构对修复初期河口湿地碳汇格局的影响，本文运用方差分解方法测算了群落尺度辽河口湿地生态修复区碳、氮储量分配格局，并定量阐明了盐度、含水率、高程等环境因子对碳、氮储量的影响贡献率。结果表明：（1）春、秋季，土壤碳储量分别为41.93 t/ha和44.72 t/ha，氮储量分别为8.65 t/ha和8.80 t/ha；植物碳储量分别为8.97 kg/ha和180.48 kg/ha，氮储量分别为0.61 kg/ha和16.27 kg/ha。（2）植物碳氮储量与株高、盖度呈显著对数函数关系，与土壤微生物量碳氮及土壤氮的周转速率呈显著负相关性。（3）土壤含水率、群落盖度和高程是影响碳、氮储量的最主要因子，地形高程和含水率能解释幼苗期碳、氮储量分异的45.6%以及成熟期碳、氮储量分异的54.5%。研究结果证明了微地形改造、生态补水等措施对湿地碳汇能力的提升具有重要作用。Abstract: To reveal the impacts of the soil environmental factors and vegetation community structure on carbon and nitrogen storage pattern of the estuarine wetland at the initial stage of ecological restoration period,this paper studied the carbon and nitrogen storage patterns of the soil-vegetation system in the restoration zone of Liaohe River Delta and clarified the impact contribution rate of the soil environmental factors such as salinity, moisture content, elevation and plant community structures on them based on the analysis of variance decomposition. Results showed that, the average soil carbon and nitrogen storage were 41.93 t/ha, 8.65 t/ha for spring and 44.72 t/ha, 8.80 t/ha for winter respectively. The average plant carbon and nitrogen storage were 8.97 kg/ha, 0.61 kg/ha for spring and 180.48 kg/ha, 16.27 kg/ha for winter respectively. The plant carbon and nitrogen storage had significant logarithmic relationships with plant height and coverage of community, and had significant negative correlations with the turnover rate of soil nitrogen and the microbial biomass C(N). Variance decompose analysis showed that the elevation and moisture content could cumulatively explain 45.6% of the changes in carbon and nitrogen storage patterns at plant seedling stage, and explain 54.5% at the mature stage. The results of this study strongly support that measures of microtopography restoration and water compensation play an important role in improving the blue carbon sequestration of degraded estuarine wetlands.
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图 2 盐沼湿地土壤碳、氮储量分配
Figure 2. Soil carbon and nitrogen stock of different seasons and depth
图 3 植被碳、氮储量与群落结构的关系
Figure 3. Relationship between vegetation carbon and nitrogen stock and community structure
图 4 植被碳、氮储量地上-地下异速生长关系
Figure 4. Relationship of vegetation carbon and nitrogen stock between above and under ground
图 5 植被碳、氮储量与土壤碳氮周转率的关系
Figure 5. Relationship between vegetation carbon and nitrogen stock with the turn over rate of soil carbon and nitrogen
图 6 滨海湿地碳、氮储量与环境因子和群落结构的RDA与VPA分析
Figure 6. Redundancy analysis and variation partitioning analysis of the carbon and nitrogen stock distribution pattern explained by soil environmental factors and community structures
表 1 盐地碱蓬群落特征及碳、氮储量分配
Table 1. Distribution pattern of vegetation carbon and nitrogen stock
季节 位置 平均株高/cm 平均盖度/(%) 碳储量/kg∙(ha)−1 氮储量/kg∙(ha)−1 春季 地上 1.7±0.2 13.8±10.9 7.34±6.95b 0.53±0.5b 地下 1.63±1.54b 0.08±0.08b 秋季 地上 16.3±3.1 38.7±20.6 170.24±103.84a 15.44±10.94a 地下 10.24±5.3b 0.83±0.48b 注：表中同列不同小写字母表示在0.05水平上具有显著差异 
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表 2 湿地植被与土壤碳、氮储量的关系
Table 2. Relationship of carbon and nitrogen stock between vegetation and soil
植被参数 位置 土壤参数 碳储量 氮储量 C/N MBC MBN 碳储量 地上 −0.11 0.04 −0.09 −0.48** −0.41* 地下 −0.13 0.08 −0.12 −0.49** −0.33* 氮储量 地上 −0.12 0.08 −0.12 −0.47** −0.41* 地下 −0.14 0.08 −0.14 −0.50** −0.37* 碳氮比 地上 0.32 −0.25 0.42* 0.36* 0.29 地下 0.22 −0.10 0.21 0.42* 0.46** 注：**表示在0.01水平上具有极显著相关性；*表示在0.05水平上具有显著相关性
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图(6)表(2)
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