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氧苯酮对龙须菜(Gracilaria lemaneiformis)光合作用和呼吸作用的影响

田琳 李祥蕾

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氧苯酮对龙须菜(Gracilaria lemaneiformis)光合作用和呼吸作用的影响

    作者简介: 田 琳(1980-),男,山东青岛人,硕士,主要研究方向为海洋化学与环境毒理学,E-mail:tianlin@ouc.edu.cn;
  • 基金项目: 江苏省高校自然科学基金项目(19KJB170010)
  • 中图分类号: X171.5

Effect of oxybenzone on the photosynthesis and respiration of Gracilaria lemaneiformis

  • 摘要: 本文以野生龙须菜(Gracilaria lemaneiformis)为受试材料,测定氧苯酮(BP-3)胁迫下龙须菜的快速叶绿素荧光、光合放氧/呼吸耗氧速率及活性氧含量的变化,研究了不同浓度的氧苯酮对龙须菜光合作用和呼吸作用的影响,分析了氧苯酮对水生植物的伤害机理。结果表明,用5~30 µmol/L的BP-3在黑暗条件下处理30 h后,龙须菜的呼吸作用不受影响,但光合作用PSII受体侧电子传递受到明显抑制。在80 µmol/(m2·s)光下,5~30 µmol/L 的BP-3可导致光合作用光能吸收与利用的失衡并诱发活性氧的大量产生,且抑制作用随胁迫浓度升高而加剧。活性氧测定结果进一步显示,光下BP-3诱导的氧化胁迫加剧了龙须菜光合作用PSII受体侧的破坏,并进一步损伤其呼吸作用过程和光合作用PSII供体侧。
  • 图 1  不同浓度氧苯酮对龙须菜净光合放氧速率和呼吸耗氧速率的影响

    Figure 1.  Effects of different concentrations of oxybenzone on the net photosynthetic O2 evolution rate and respiratory O2 uptake rate in Gracilaria lemaneiformis

    图 2  不同浓度氧苯酮对龙须菜快速叶绿素荧光诱导动力学曲线(OJIP曲线)的影响

    Figure 2.  Effects of different concentrations of oxybenzone on chlorophyll a fluorescence transient (OJIP curve) in Gracilaria lemaneiformis

    图 3  不同浓度氧苯酮对龙须菜叶绿素荧光参数的影响

    Figure 3.  Effects of different concentrations of oxybenzone on the chlorophyll fluorescence parameters in Gracilaria lemaneiformi

    图 4  不同浓度氧苯酮处理8 h后对龙须菜H2O2(A)和MDA(B)含量的影响

    Figure 4.  Effects of 8 h treatment with different concentrations of oxybenzone on the contents of H2O2 (A) and MDA (B) in Gracilaria lemaneiformis

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出版历程
  • 收稿日期:  2021-02-19
  • 录用日期:  2021-03-23
  • 网络出版日期:  2021-08-27
  • 刊出日期:  2021-10-20

氧苯酮对龙须菜(Gracilaria lemaneiformis)光合作用和呼吸作用的影响

    作者简介:田 琳(1980-),男,山东青岛人,硕士,主要研究方向为海洋化学与环境毒理学,E-mail:tianlin@ouc.edu.cn
  • 1. 中国海洋大学 环境科学与工程学院,山东 青岛 266100
  • 2. 山东省烟台生态环境监测中心,山东 烟台 264000
基金项目: 江苏省高校自然科学基金项目(19KJB170010)

摘要: 本文以野生龙须菜(Gracilaria lemaneiformis)为受试材料,测定氧苯酮(BP-3)胁迫下龙须菜的快速叶绿素荧光、光合放氧/呼吸耗氧速率及活性氧含量的变化,研究了不同浓度的氧苯酮对龙须菜光合作用和呼吸作用的影响,分析了氧苯酮对水生植物的伤害机理。结果表明,用5~30 µmol/L的BP-3在黑暗条件下处理30 h后,龙须菜的呼吸作用不受影响,但光合作用PSII受体侧电子传递受到明显抑制。在80 µmol/(m2·s)光下,5~30 µmol/L 的BP-3可导致光合作用光能吸收与利用的失衡并诱发活性氧的大量产生,且抑制作用随胁迫浓度升高而加剧。活性氧测定结果进一步显示,光下BP-3诱导的氧化胁迫加剧了龙须菜光合作用PSII受体侧的破坏,并进一步损伤其呼吸作用过程和光合作用PSII供体侧。

English Abstract

  • 氧苯酮(BP-3)作为一种广谱性的紫外线吸收剂、增香剂和阻聚剂,被广泛应用于化学防晒霜、化妆品、洗发水等个人护理用品中[1-3]。据估算,欧盟每年生产大约1000 t BP-3,有3500种防晒霜会添加BP-3[4]。从化学特性上,BP-3具有亲脂性特点,进入环境后很容易被生物吸收并沿食物链传递蓄积。有研究证实,BP-3是一种雌性激素类似物,对生物内分泌系统具有一定的干扰作用,可以引起神经紊乱及发育异常,影响动物胚胎发育等过程[5-8]。BP-3主要通过游客日常的淋浴、冲洗等活动进入地下水和海水系统,全球海洋以及联通的湖泊、河流中几乎无处不在[9]。在夏威夷近岸海域的研究表明,涂抹在皮肤上的防晒霜有25%会在浸泡20 min内被洗掉,每年有4000~6000 t进入周围珊瑚礁水域[10],并加剧了珊瑚白化和其他海洋生物基因的损伤[11]。因此,夏威夷州已经通过法案从2021年1月起禁止使用含有BP-3的防晒霜[12]

    BP-3对生物的毒性作用已经受到国内外越来越多学者的关注。有研究表明,BP-3可抑制陆生植物的光合作用和呼吸作用,并造成细胞的氧化损伤[13]。对淡水微藻的研究显示,BP-3降低了其光合色素含量[14-15]。但是,BP-3对海洋生物的影响尚不清楚,尤其是针对海洋生态系统初级生产者的大型海藻,目前未见有关BP-3毒性作用的研究报道。光合作用和呼吸作用是植物能量代谢和物质代谢的中心枢纽,为植物细胞提供各种代谢所需要的 ATP和碳骨架。这两条途径中的任意一条受到伤害,都会对植物的生长和代谢造成巨大影响甚至死亡。本研究以野生龙须菜(Gracilaria lemaneiformis)为受试材料,利用快速叶绿素荧光及光合放氧/呼吸耗氧测定,结合活性氧等生化指标来研究BP-3对龙须菜初级代谢过程的影响,旨在明确BP-3对海生植物的伤害作用及影响机制,为保护海洋环境和维持生态平衡提供科学参考。

    • 龙须菜于大潮低潮时采集于青岛第二海水浴场,当日用泡沫箱低温(10 ℃左右)运至中国海洋大学实验室。选择表皮完整,大小均一的藻体,在洁净海水浸泡下手工去除表层附着物,用煮沸后冷却至室温的海水冲洗干净。将洗净后的藻株置于装有20 L清洁海水(pH 8.2,盐度32)的水槽中,按F/2培养基补加营养盐,于室温(20 ℃左右)下、光照强度(LED白光射灯)为80 µmol/(m2·s)、光暗周期为14 h∶10 h的条件暂养10 d,暂养期间,持续通入空气。氧苯酮购自Sigma-Aldrich公司(美国)。

    • 将BP-3溶于酒精并加入清洁海水中,使BP-3终浓度分别为0(对照)、5、10、30 µmol/L。取暂养后的G. lemaneiformis藻段(每段约2.0 g),按5段/L海水的比例置于海水中,分别在无光条件下(黑暗)和80 µmol/(m2·s)光强(光暗周期24 h∶0 h)下室温连续处理30 h。处理过程中,每隔一段时间轻轻晃动容器,保证藻段受光均匀。海水在配置BP-3时,按F/2配方一次性加入营养盐。

    • 取龙须菜片段,用清洁海水冲洗干净,按照祁峰等[16]的方法,利用黑白瓶法测定海藻的呼吸耗氧速率和净光合放氧速率。设置3个生物学平行,溶解氧浓度用温克勒法滴定,其他条件同处理条件。

    • 快速叶绿素荧光诱导曲线(OJIP曲线)使用手持式叶绿素荧光仪(FluorPen FP110,捷克)测定。OJIP曲线在K点荧光的相对变化(WK)、J点荧光的相对变化(VJ)及光合电子传递量子产额(φEo)等叶绿素荧光参数按照文献[17]计算。每个处理组重复6次。

    • 采用南京建成生物工程研究所的试剂盒方法测定。

    • 黑暗条件下经5~30 µmol/L的BP-3处理后,龙须菜的净光合放氧速率明显下降,且随着BP-3浓度增加,净光合放氧速率降幅增大(图1A)。5 µmol/L、10 µmol/L和30 µmol/L的BP-3处理8 h后,海藻净光合放氧速率分别为对照组的88.7%、83.8%和73.9%,说明BP-3破坏了龙须菜的光合机构。光照条件下,BP-3对龙须菜光合机构的破坏更为严重(图1B)。在80 µmol/(m2·s)光强下,龙须菜经5 µmol/L、10 µmol/L和30 µmol/L 的BP-3处理8 h后,其净光合放氧速率分别仅为对照组的79.8%、65.2%和46.2%。与光合作用不同,龙须菜的呼吸耗氧速率在黑暗条件下不受BP-3影响(图1C),仅在光照条件下明显下降,且随着BP-3浓度的增加,降幅增大(图1D)。5 µmol/L、10 µmol/L和30 µmol/L光下处理8 h后,呼吸耗氧速率降幅分别达12.8%、19.2%和36.5%。以上结果说明,BP-3在黑暗条件下可直接损伤龙须菜的光合作用过程。

      图  1  不同浓度氧苯酮对龙须菜净光合放氧速率和呼吸耗氧速率的影响

      Figure 1.  Effects of different concentrations of oxybenzone on the net photosynthetic O2 evolution rate and respiratory O2 uptake rate in Gracilaria lemaneiformis

    • OJIP曲线包含着大量关于光合作用光反应的信息,如PSII供体侧、受体侧活性及光能的吸收、利用效率等,能够灵敏反映植物光合作用的受损位点[17-18]。无论在黑暗还是光照条件下,BP-3处理后的龙须菜OJIP曲线都发生了明显的变化,且随着BP-3浓度的增加,变化幅度增大(图2A图2B),说明BP-3影响了龙须菜的光反应活性。为了更清晰地展示OJIP曲线的变化幅度,以对照组为0点对BP-3处理组进行标准化分析(图2C图2D)。可见,与黑暗条件相比,光照条件下BP-3处理引起的OJIP曲线的变化更明显。

      图  2  不同浓度氧苯酮对龙须菜快速叶绿素荧光诱导动力学曲线(OJIP曲线)的影响

      Figure 2.  Effects of different concentrations of oxybenzone on chlorophyll a fluorescence transient (OJIP curve) in Gracilaria lemaneiformis

      WK代表光合作用PSII供体侧放氧复合体(OEC)被破坏的程度,WK越高PSII供体侧受损越严重[19]。计算OJIP曲线相关参数发现(图3):黑暗条件下,不同浓度的BP-3处理均未影响龙须菜的WK图3A),说明PSII供体侧并非BP-3的直接伤害位点;而光照条件下,BP-3处理后WK升高(图3B),表明OEC的损伤在有光条件下才出现。无论黑暗还是光照条件下,暴露于BP-3的龙须菜VJ均明显上升(图3C图3D),且随着BP-3浓度的增加上升幅度增大,表明龙须菜光合电子传递链中的还原型质体醌(QA)积累增加,PSII受体侧相对电子传递能力下降[18,20]。黑暗和光照条件下30 µmol/L浓度BP-3处理8 h后,VJ值分别比对照组升高了43.2%和47.9%。由此认为,BP-3处理可以直接伤害龙须菜PSII受体侧电子载体,造成QA的大量积累和受体侧过度还原。

      图  3  不同浓度氧苯酮对龙须菜叶绿素荧光参数的影响

      Figure 3.  Effects of different concentrations of oxybenzone on the chlorophyll fluorescence parameters in Gracilaria lemaneiformi

      VJ的变化相反,无论在黑暗还是光照条件下,BP-3处理后龙须菜的φEo均明显下降(图3E图3F),且随着BP-3浓度的增加下降幅度增大。最大浓度BP-3处理8 h后,黑暗和光照条件下龙须菜的φEo值分别比对照组下降了22.2%和66.7%,表明BP-3直接抑制PSII受体侧后光合电子传递受阻,引起光能吸收与利用的失衡。前人研究显示,BP-3可以破坏黄瓜类囊体膜上PSII受体侧电子载体质体醌(PQs)或细胞色素b6f,限制PSII到PSI的电子传递[9]。本研究通过龙须菜的活体试验,证实了BP-3的抑制位点为PSII受体侧这一结论。

    • BP-3暴露8 h后,黑暗条件下龙须菜H2O2及MDA含量并未发生变化(图4),表明龙须菜细胞内未发生氧化损伤。这进一步佐证了基于光合放氧速率的分析结果,即BP-3能够直接破坏龙须菜的光合作用过程,不需要通过氧化胁迫。植物细胞中,光合电子传递和呼吸电子传递是产生活性氧的两个主要代谢过程[21-22]图1显示,黑暗条件下经BP-3处理的龙须菜,其呼吸作用活性受到轻微影响(图1C),且细胞内H2O2和MDA含量变化不明显,说明BP-3并未通过抑制龙须菜的呼吸作用而诱发活性氧的积累,因此未发生氧化破坏。

      图  4  不同浓度氧苯酮处理8 h后对龙须菜H2O2(A)和MDA(B)含量的影响

      Figure 4.  Effects of 8 h treatment with different concentrations of oxybenzone on the contents of H2O2 (A) and MDA (B) in Gracilaria lemaneiformis

      光照条件下,龙须菜的H2O2和MDA含量均明显上升;且随着氧苯酮浓度的增加上升幅度增大,各浓度处理后生物体内H2O2含量分别比对照组升高了19.0%、35.2%和56.1%(图4A);MDA含量分别比对照组升高了44.7%、57.9%和90.7%(图4B)。PSII反应中心和PSI受体侧是光合电子传递链产生活性氧的主要位点[21]。一旦暴露于光照条件下,光能吸收与利用的失衡必然引起PSII反应中心的过度激发,诱导产生活性氧。光照条件下龙须菜中H2O2和MDA含量上升,表明BP-3除对龙须菜PSII受体侧产生直接破坏外,还引起了氧化胁迫的相伴发生,这将进一步加重对藻细胞的伤害。伤害具体表现为:与黑暗条件相比,光照条件下BP-3处理后龙须菜光合放氧速率下降更明显(图1B),PSII受体侧破坏更严重(图3D),光合电子传递受阻更突出(图3F);同时,光照条件下BP-3处理后抑制了龙须菜的呼吸作用(图1D),并导致PSII供体侧的破坏(图3B)。

    • BP-3可以在暗处直接抑制龙须菜PSII受体侧电子传递,在光照条件下引起光合作用光能吸收与利用的失衡、诱发活性氧的大量产生并诱导PSII供体侧放氧复合体的损伤。氧化胁迫将进一步破坏龙须菜的光合作用和呼吸作用过程,最终破坏整个细胞代谢。

参考文献 (22)

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