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荧光聚苯乙烯微粒在沙蚕体内的摄入、排出及其毒性效应

丛艺 周建行 孙粒钧 王菊英

引用本文:
Citation:

荧光聚苯乙烯微粒在沙蚕体内的摄入、排出及其毒性效应

    作者简介: 丛艺(1983-), 女, 山东烟台人, 博士, 主要研究方向为海洋环境污染物的毒理效应, E-mail:ycong@nmemc.org.cn;
    通讯作者: 王菊英, jywang@nmemc.org.cn
  • 基金项目: 海洋公益性行业科研专项 201505034
    国家重点研发计划专项 2016YFC1402204

  • 中图分类号: X131

Ingestion, egestion and toxic effects of fluorescent polystyrene microspheres on the Polychaete, Perinereis aibuhitensis

    Corresponding author: Ju-ying WANG, jywang@nmemc.org.cn
  • CLC number: X131

  • 摘要: 海洋微塑料污染已成为全球性环境问题,已有报道显示潮间带微塑料含量相对较高,然而微塑料对栖息于潮间带生物影响的研究开展相对较少。本文采用近海沉积物中的代表性物种-双齿围沙蚕(Perinereis aibuhitensis)作为受试生物,以10 μm荧光聚苯乙烯微粒(PS)作为目标污染物,初步研究了海水暴露途径下沙蚕对PS的摄入、蓄积和排出情况,以及沉积物暴露途径下微塑料对沙蚕掘穴行为影响和细胞超微结构的改变情况。结果表明,沙蚕摄入荧光PS的量在48 h内随时间而呈线性增加;转移到干净海水中后,体内残留PS数量呈现逐渐下降的趋势;96 h后体内PS残留百分比只有2.2%。然而,沉积物途径暴露14 d后沙蚕在干净沉积物中的掘穴时间显著延长,并且摄入PS微粒可造成沙蚕体壁表皮细胞凋亡和肌肉细胞线粒体水肿。沙蚕掘穴行为的改变很可能与其线粒体功能损伤有关。本研究强调了行为学指标在评估微塑料对底栖动物沙蚕毒性效应中的敏感性。研究结果期望为深入探讨微塑料致毒机理及科学评估微塑料的生态风险提供依据。
  • 图 1  沙蚕对荧光聚苯乙烯微粒的摄入(A)和沙蚕暴露24 h后转移至干净海水中排出PS的情况(B)

    Figure 1.  The ingestion of PS microspheres in P. aibuhitensis (A) and the egestion of PS by worms in clean seawater after pre-exposure to PS for 24 h (B)

    图 2  沙蚕暴露于含有PS微粒的沉积物14d后掘穴时间的变化情况

    Figure 2.  Burrowing time of P. aibuhitensis in clean sediment after exposure to PS-spiked sediment for 14 d

    图 3  沙蚕体壁表皮细胞和肌肉细胞的电镜照片

    Figure 3.  TEM images of epithelia and myocytes of P. aibuhitensis

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出版历程
  • 收稿日期:  2018-10-17
  • 录用日期:  2018-12-27
  • 刊出日期:  2019-04-20

荧光聚苯乙烯微粒在沙蚕体内的摄入、排出及其毒性效应

    作者简介:丛艺(1983-), 女, 山东烟台人, 博士, 主要研究方向为海洋环境污染物的毒理效应, E-mail:ycong@nmemc.org.cn
    通讯作者: 王菊英, jywang@nmemc.org.cn
  • 国家海洋环境监测中心, 辽宁 大连 116023
基金项目:  海洋公益性行业科研专项 201505034国家重点研发计划专项 2016YFC1402204

摘要: 海洋微塑料污染已成为全球性环境问题,已有报道显示潮间带微塑料含量相对较高,然而微塑料对栖息于潮间带生物影响的研究开展相对较少。本文采用近海沉积物中的代表性物种-双齿围沙蚕(Perinereis aibuhitensis)作为受试生物,以10 μm荧光聚苯乙烯微粒(PS)作为目标污染物,初步研究了海水暴露途径下沙蚕对PS的摄入、蓄积和排出情况,以及沉积物暴露途径下微塑料对沙蚕掘穴行为影响和细胞超微结构的改变情况。结果表明,沙蚕摄入荧光PS的量在48 h内随时间而呈线性增加;转移到干净海水中后,体内残留PS数量呈现逐渐下降的趋势;96 h后体内PS残留百分比只有2.2%。然而,沉积物途径暴露14 d后沙蚕在干净沉积物中的掘穴时间显著延长,并且摄入PS微粒可造成沙蚕体壁表皮细胞凋亡和肌肉细胞线粒体水肿。沙蚕掘穴行为的改变很可能与其线粒体功能损伤有关。本研究强调了行为学指标在评估微塑料对底栖动物沙蚕毒性效应中的敏感性。研究结果期望为深入探讨微塑料致毒机理及科学评估微塑料的生态风险提供依据。

English Abstract

  • 近年来,海洋包括大洋和近岸海域微塑料污染已引起政府、科学界和公众的广泛关注。据估算,截至2014年12月,全球海面上约漂浮269 000 t的塑料颗粒[1]。塑料一般属于难降解材料,但由于风化、机械磨损和紫外辐射等物理化学作用的复合效应,大的塑料垃圾会在环境中破碎成小的塑料碎片,从而易于被海洋生物附着、摄食,并引起包括消化道功能性损伤、生长发育延迟、生理机能改变、个体死亡等一系列负面效应,并能通过生物富集和生物放大作用随食物链传递[2]。越来越多的数据表明,微塑料已成为海洋生态系统的重要威胁。

    根据估测,2010年我国排放的海洋塑料垃数量约占全球总量的30%[3]。由于我国是塑料生产和使用大国,微塑料对海洋生态环境乃至人类健康的潜在影响也在近年来引起了国内学者越来越多的关注,并在河口流域、近岸海域和沉积物开展了微塑料的相关研究。例如,对长江口表层水体中悬浮微塑料的组成与分布分析结果表明,河口区和外海区微塑料的浓度可达4137个/m3和0.167个/m3,并且其中粒径为0.5~5 mm的微塑料占总塑料颗粒的90%以上[4]。在北部湾和海南近岸的沉积物中,100%的样品中含有微塑料,最高浓度可达到8720个/kg(干重)[5]。长江河口区沉积物的微塑料平均浓度为121±9个/kg(干重),总体在20~340个/kg(干重)范围间波动[6]

    海洋生物误食微塑料可引起窒息、内脏受损、痈疮溃烂、消化道阻塞、饥饿感紊乱、摄食能力受损、乏力、避险能力降低和死亡等一系列问题[7-9]。除物理和行为损伤外,微塑料摄入后还可在生物体不同组织和器官中富集与转移,并引起机体一系列生理生化反应。例如,对青鳉研究结果表明,微塑料颗粒可从消化系统转移至循环系统,表现出一定的富集性,引起其肝脏的氧化应激反应和早期肿瘤的形成[10]。Sussarellu等[11]发现不同粒径(2 μm和6 μm)的聚苯乙烯颗粒对牡蛎(Crassostrea glgas)的繁殖可产生影响,具体表现为其产生卵细胞的数量和大小、精子的运动速度、幼体产量和幼虫数量均显著低于对照组。此外,浮游动物也能摄入微塑料并产生危害。例如,桡足类哲水蚤(Calanus helgolandicus)能摄入7~30 μm的微塑料颗粒,更小粒径的(3.8 μm)可富集在附肢上,影响其摄食功能和消化功能,导致其产卵率下降和孵化率降低[8, 12]

    尽管当前关于微塑料生物生态效应的研究逐年增多,但所选取的模式生物多为浮游生物、鱼类和贝类。已有研究表明底栖生物也能够滤食微塑料,但关于微塑料在底栖生物体内的蓄积、排出和毒性效应研究仍十分有限,国内关于微塑料对底栖生物毒理效应的研究更是相对匮乏。沙蚕作为我国近岸海域沉积物中的代表性穴居生物,可通过其特有的生物扰动作用改变水-沉积物界面的微塑料分布和富集,很可能增加其暴露于微塑料的风险。基于以上研究背景,本研究采用双齿围沙蚕(Perinereis aibuhitensis)作为受试生物,以10 μm荧光聚苯乙烯微粒(PS)作为目标污染物,初步研究了海水暴露途径下沙蚕对PS的摄入、蓄积和排出情况,以及沉积物暴露途径下微塑料对沙蚕掘穴行为影响和细胞超微结构的改变情况,以期为深入探讨微塑料致毒机理及科学评估微塑料的生态风险提供依据。

    • 聚苯乙烯塑料微粒(10 μm)分散液购自美国Thermo Fisher公司,浓度为(3.96±0.02)×106个/mL。浓硝酸(HNO3)为分析纯,购自天津市科密欧化学试剂公司。人工海盐购自美国Instant Ocean公司。

    • 沙蚕(P. aibuhitensis)成体购于浙江台州的沙蚕养殖基地。用于驯养沙蚕的沉积物采自大连杏树屯附近海域,在实验室内首先通过边晃动筛子边加人工海水(pH 8.1±0.1,盐度20±1,DO约6.5 mg/L)的方式,使沉积物经过1 mm的筛网进行过滤。取少量筛滤后的沉积物样品进行干湿重比(dw: wt)的测定。之后取一定量的筛滤沉积物置于水缸内,高度不少于5 cm,并沿容器壁缓慢加入曝气人工海水作为上覆水。将购买的沙蚕成体逐一放入水缸内,置于10℃培养箱驯养5~7 d。每天曝气约1.5 h,每3~4 d换掉2/3上层海水。驯养期间发现有死亡的沙蚕及时挑出,以免污染水质,影响其它沙蚕活力。

    • 聚苯乙烯摄入和排出实验采取海水暴露途径。摄入实验中,选取18只健康的沙蚕成体分别置于500 mL玻璃烧杯中,每个烧杯含有250 mL人工海水和1只沙蚕,PS浓度为100个/mL,暴露总时长为48 h。于暴露后1 h,3 h,6 h,12 h,24 h和48 h分别取3条沙蚕(3个平行)称重,65% HNO3消解过夜后,于45℃水浴超声2 h。该消解和超声过程重复两次后将每个样品逐一真空过滤,并于荧光倒置显微镜下观察并计数硝酸纤维素滤膜上PS个数,以计算沙蚕体内摄入微塑料的量。排出实验中,选取15只健康沙蚕分别暴露于100个PS/mL的海水溶液24 h后,随机取出3条沙蚕用于测定体内摄入的PS个数,剩余沙蚕全部转移至干净海水中恢复96 h。于恢复后24 h,48 h,72 h和96 h各取3条沙蚕(3个平行)称重,消解并进行PS个数的观察计数。

    • 聚苯乙烯慢性毒性实验采取沉积物暴露途径。配制一定浓度的PS储备液,加入到筛滤沉积物(<1 mm)中充分搅拌均匀,得到浓度为100个/g干重(dw)的暴露用沉积物。选取18只健康的沙蚕成体分别置于500 mL玻璃烧杯中,每个烧杯中含有约300 g湿重的暴露用沉积物(对照组为无PS的沉积物)和150 mL上覆水(曝气后盐度20的人工海水)。暴露时长为14 d,每24 h换掉2/3的上层海水。在暴露后1 d,4 d,7 d,11 d和14 d分别随机取出3只沙蚕(3个平行),冲洗干净后分别放入盛有干净沉积物和上覆海水的烧杯中,每隔2 min观察并记录沙蚕的位置,沙蚕尾部全部钻入土中的时间记录为掘穴时间,观察时间超过30 min则不再继续观察。

      暴露结束后,另各取对照组和暴露组沙蚕的体壁用解剖剪小心取下,置于2.5%的戊二醛溶液中,对样品实施前固定(>2 h)。随后用0.1 M的磷酸盐缓冲液清洗3次,每次15 min。第三次清洗后用1%的锇酸溶液做后固定2 h处理,然后用0.1 M的磷酸盐缓冲液清洗2次,每次15 min。对样品进行梯度酒精脱水,酒精的梯度浓度和相应脱水时间分别是50%(15min)、70% (15 min)、80% (15 min)、90% (15 min)、100% (10 min)和100(10 min)。在第一次加入100%的酒精前,用滤纸把盛装样品器皿中的酒精吸干。加入一定量的环氧丙烷,放置10 min,然后将样品在1: 1的环氧丙烷与包埋液的混合液中渗透4~6 h,随后在1: 2的上述混合液中渗透4~6 h,最后在干燥的环境中用纯包埋液渗透4~6 h。将样品放入专业包埋模具中实施包埋,把模具依次置于温度为37℃、45℃、60℃的环境中各24 h进行梯度温度聚合。从模具中取出固化包埋块,用超薄切片机对包埋块实施切片,切片厚度为50 nm左右,将带有样品的切片捞置于覆有碳膜的电镜专用载网上,用硝酸铅和醋酸双氧铀溶液对切片实施双染色,每次染色后用双蒸水彻底清洗掉残留的染液,将染色后的片子置于干燥洁净的环境中自然干燥,等待透射镜下观察。

    • 实验结果以平均值±标准差呈现。采用SPSS 16.0(SPSS, Chicago, IL, USA)软件对数据进行处理,采用比较均值的单因素方差分析方法(One-way ANOVA)进行统计学分析。p值小于0.05考虑为差异显著。

    • 沙蚕暴露于海水中PS微粒48 h后,体内PS的累积量随暴露时间的延长呈现逐渐增加的趋势,在48 h与对照组相比差异显著(图 1A)。排出实验中,沙蚕暴露于PS海水溶液24 h后转移至干净海水中恢复96 h。结果表明,沙蚕在恢复期的24 h内即快速排出PS微粒;96 h后沙蚕体内PS残留百分比只有2.2%(图 1B),表明沙蚕倾向于排出体内绝大部分的PS微粒,并且我们在沙蚕粪便中观察到了荧光PS微粒。

      图  1  沙蚕对荧光聚苯乙烯微粒的摄入(A)和沙蚕暴露24 h后转移至干净海水中排出PS的情况(B)

      Figure 1.  The ingestion of PS microspheres in P. aibuhitensis (A) and the egestion of PS by worms in clean seawater after pre-exposure to PS for 24 h (B)

      微塑料进入复杂海洋环境后,很容易吸附一些黏土颗粒、有机碎片、海藻、微生物等,这些过程会增大微塑料颗粒的密度或改变其表面特性,促使其发生沉降,这就大大增加了活跃在水-沉积物界面的底栖生物对其摄入的几率[13]。已有实验结果显示,海参可利用触手选择性地摄入微塑料颗粒[14],而滤食性贻贝(Mytilus edulis)和沙蠋(Arenicola marina)等底栖动物则非选择性地摄入微塑料[15-16]。本研究也证实了短时间内沙蚕可持续摄入PS微粒,并且暴露结束转移至干净海水中后,沙蚕倾向于快速排出体内的绝大部分PS微粒,表明机体对摄入其内的微塑料具有一定的回避或排斥作用。这种快速排出机制可减少大部分微塑料在肠道的停留时间,有利于沙蚕保护自身免受或减轻微塑料的有害效应。然而,Wright等[17]人的研究指出,沙蠋(A. marina)在暴露于5%(重量百分比)的非塑化聚氯乙烯(UPVC)四周后,排泄间隔与对照组沙蠋相比延长约1.5倍,表明微塑料的摄入显著延长了粪便在肠道的停留时间。由此可见,与本研究的短期暴露(24 h)相比,长期慢性暴露可能会造成微塑料在肠道的停留时间延长,而肠道停留时间长短与微塑料对肠道上皮细胞的毒性呈正相关。而且,虽然底栖生物可通过生成“假粪”将进入消化系统的微塑料排泄出来,但这种形式需要消耗额外能量,会造成能量的损耗[16]。由此可见,底栖动物虽然能够排出摄入的微塑料,但机体的基本生理过程仍可能受到影响。而沙蚕体内微塑料的排出和肠道停留时间的阐明,将有助于进一步了解微塑料的毒性过程和机制。

    • 图 2所示,沉积物中荧光PS微粒暴露后,沙蚕转移至干净沉积物中的掘穴时间呈现先增加后降低的趋势,但总体仍比对照组沙蚕的掘穴时间延长,表明PS暴露对沙蚕掘穴行为造成了影响。在暴露1 d,4 d,7 d和11 d后,沙蚕掘穴时间与对照组相比显著延长。暴露结束后,电镜结果进一步观察发现,沙蚕体壁的表皮细胞呈现凋亡状态;并且体壁肌肉细胞的线粒体与对照相比发生明显水肿,表明线粒体功能很可能发生损伤。

      图  2  沙蚕暴露于含有PS微粒的沉积物14d后掘穴时间的变化情况

      Figure 2.  Burrowing time of P. aibuhitensis in clean sediment after exposure to PS-spiked sediment for 14 d

      通常一些底栖生物,例如沙蚕可通过其特有的生物扰动作用参与营养物质和污染物的生物地球化学循环。这与它们的掘穴行为密切相关,并且掘穴行为是无脊椎动物对沉积物毒性反应的一种常用指标[18],近几年也逐渐应用于评估沉积物中的微塑料毒性。例如,Green等[19]人对沙蠋(A. marina)的研究发现,在没有微塑料(聚乙烯和聚氯乙烯)的沉积物中观察到洞穴的重新布置比在有微塑料的沉积物中更多,这表明作为“生态系统工程师”的沙蠋行为已被微塑料的存在所改变。类似地,本研究所观察到的沙蚕掘穴行为的损伤,不仅暗示其是微塑料暴露后的敏感指标,从生态层面而言还可能会增加沙蚕暴露于捕食者的机会,对种群结构的稳定存在潜在不利影响。

      细胞超微结构观察结果显示沙蚕表皮细胞凋亡和肌肉细胞线粒体水肿(图 3),表明表皮和肌肉细胞的正常功能受到损伤。目前,已有多项研究表明微塑料可引起海洋生物器官或组织的功能异常。例如,PS塑料微球(5 μm及70 nm)可引起斑马鱼肝部感染、脂质积聚、肝部代谢产物的变化,以及扰乱肝脏部分机制和能量的代谢[20]。Peda等[21]通过组织病理学方法观察和分析了暴露于聚氯乙烯(PVC)后的欧洲鲈鱼(Dicentrarchus labrax)肠道部位的变化,发现PVC颗粒会引起肠道末端明显的炎症反应,并且这种病理学变化程度与暴露时间长短呈现相关性。

      图  3  沙蚕体壁表皮细胞和肌肉细胞的电镜照片

      Figure 3.  TEM images of epithelia and myocytes of P. aibuhitensis

      本研究中,我们认为PS暴露后沙蚕掘穴时间的延长很可能与其线粒体功能失常有关,导致肌细胞不能提供沙蚕正常运动所需的足够能量。类似地,Wright等[17]人也发现慢性暴露于1%和5%的UPVC后,沙蠋的总有效能量储备显著减少,尤其是暴露于5%UPVC的沙蠋,总能量储备减少了接近50%。这种能量提供的异常除影响机体正常生理行为外,还可能危及机体的生长、成熟和繁殖。例如,Besseling等[22]发现沙蠋体重降低程度与沉积物中聚苯乙烯颗粒(40~1300 μm)的浓度呈正相关。种种研究结果表明,微塑料对底栖生物的个体行为、生长和组织细胞功能均有所影响。而且,微塑料的生物效应和致毒机理与其材质类型、尺寸(粒径)大小、表面形态、暴露剂量等均密切相关。目前有关微塑料的生物效应和致毒机理研究仍不够全面。因此,有必要通过毒性实验研究获得基本毒理学数据,为微塑料环境基准值的判定、相关政策和标准制定提供基础资料[23]

    • (1) 沙蚕短时间(48 h)暴露于海水中PS微粒后体内PS的摄入量随时间逐渐增加;恢复阶段又倾向于快速排出体内的绝大部分PS微粒。

      (2) 沙蚕的掘穴行为在暴露于沉积物中荧光PS微粒14 d后受到了影响,表现为掘穴时间与对照组相比显著延长,这很可能与其肌肉细胞线粒体功能损伤有关。

      (3) 本研究强调了行为学指标在评估微塑料对底栖动物沙蚕毒性效应中的敏感性。

参考文献 (23)

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