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  • ISSN 1007-6336
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三沙永乐龙洞内沉积物细菌种群特征

刘瑞志 雷坤 王丽平 傅亮 杨丽标 刘庆庆

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三沙永乐龙洞内沉积物细菌种群特征

    作者简介: 刘瑞志(1980-), 男, 山东德州人, 博士, 副研究员, 主要从事环境微生物与海洋污染防治研究, E-mail:liuruizhi@craes.org.cn;
    通讯作者: 王丽平(1974-), 女, 河北滦平人, 博士, 研究员, 主要从事河口与近岸海域环境监测和生态风险评价研究, E-mail:wanglp@craes.org.cn
  • 基金项目: 中央级公益性科研院所基本科研业务专项(gyk5091301)
  • 中图分类号: Q178.53

Bacterial population characteristics of sediment from Sansha Yongle Blue Hole, China

  • 摘要: 三沙永乐龙洞是世界已知最深的海洋蓝洞,洞内存在有别于一般海洋环境的生物群落和物质循环。本文采用高通量测序技术获得三沙永乐龙洞内沉积物中的细菌种群组成特征,以期为揭示细菌在蓝洞内物质循环中的作用提供基础数据。2017年3月在三沙永乐龙洞内约150 m深处斜坡相距10 m(152 m和162 m深处)和洞底300 m三个深度收集沉积物样品,采用Illumina MiSeq测序技术,比较研究三个不同深度沉积物中的细菌种群特征。测序共获得121690条优质序列,分类分析共检测出53个门、301个属和546种细菌。152 m、162 m和300 m深度沉积物中的细菌种群Shannon多样性指数分别为5.66、5.72和5.55。三个深度沉积物细菌种群在组成及其相对丰度上都存在明显差异,同时物种组成上又存在一定相似性和重叠情况,如Chloroflexi(绿弯菌门)和Proteobacteria(变形菌门)在三个深度沉积物中都为优势门,但其相对丰度不同,Chloroflexi的相对丰度分别为44.73%(152 m)、18.42%(162 m)和4.98%(300 m),Proteobacteria的相对丰度分别为13.29%(152 m)、23.00%(162 m)和44.88%(300 m)。分类分析还发现了很多参与硫素循环的菌类,如绿硫细菌、脱硫酸盐还原菌、脱硫酸盐菌、脱硫球菌、硫微螺菌等,它们在不同深度沉积物中的相对丰度存在明显差异,表明在龙洞沉积物中硫素循环非常活跃,同时在不同深度沉积物中细菌参与的硫素循环步骤明显不同。
  • 图 1  三沙永乐龙洞位置及与周边岛礁关系示意图

    Figure 1.  Relative position of Sansha Yongle Blue Hole to the surrounding island reef

    图 2  三沙永乐龙洞剖面示意图

    Figure 2.  Diggrammatic cross-section of Sansha Yongle Blue Hole

    图 3  永乐龙洞沉积物中细菌在门水平上的分类组成,相对丰度<1%定义为“其他”

    Figure 3.  Bacterial community compositions at phylum levels in sediments from Sansha Yongle Blue Hole, phyla making up less than 1% of total composition were classfied as "other ", respectively

    图 4  永乐龙洞沉积物中细菌在属水平上的分类组成,相对丰度<1%定义为“其他”

    Figure 4.  Bacterial community compositions at genus levels in sediments from Sansha Yongle Blue Hole, genus making up less than 1% of total composition were classfied as "other ", respectively

    图 5  永乐龙洞沉积物中细菌在物种水平上的分类组成,相对丰度<1%定义为“其他”

    Figure 5.  Bacterial community compositions at species levels in sediments from Sansha Yongle Blue Hole, species making up less than 1% of total composition were classfied as "other ", respectively

    图 6  永乐龙洞3个沉积物中细菌群落的Venn图

    Figure 6.  The Venn diagram of bacterial community in three sediments from Sansha Yongle Blue Hole

    表 1  细菌种群的丰富度和多样性

    Table 1.  The summary of the bacterial population richness and diversity

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出版历程
  • 收稿日期:  2018-03-06
  • 录用日期:  2019-01-22
  • 刊出日期:  2019-12-20

三沙永乐龙洞内沉积物细菌种群特征

    作者简介:刘瑞志(1980-), 男, 山东德州人, 博士, 副研究员, 主要从事环境微生物与海洋污染防治研究, E-mail:liuruizhi@craes.org.cn
    通讯作者: 王丽平(1974-), 女, 河北滦平人, 博士, 研究员, 主要从事河口与近岸海域环境监测和生态风险评价研究, E-mail:wanglp@craes.org.cn
  • 1. 中国环境科学研究院, 国家环境保护河口与海岸带环境重点实验室, 北京 100012
  • 2. 三沙航迹珊瑚礁保护研究所, 海南 琼海 571400
基金项目: 中央级公益性科研院所基本科研业务专项(gyk5091301)

摘要: 三沙永乐龙洞是世界已知最深的海洋蓝洞,洞内存在有别于一般海洋环境的生物群落和物质循环。本文采用高通量测序技术获得三沙永乐龙洞内沉积物中的细菌种群组成特征,以期为揭示细菌在蓝洞内物质循环中的作用提供基础数据。2017年3月在三沙永乐龙洞内约150 m深处斜坡相距10 m(152 m和162 m深处)和洞底300 m三个深度收集沉积物样品,采用Illumina MiSeq测序技术,比较研究三个不同深度沉积物中的细菌种群特征。测序共获得121690条优质序列,分类分析共检测出53个门、301个属和546种细菌。152 m、162 m和300 m深度沉积物中的细菌种群Shannon多样性指数分别为5.66、5.72和5.55。三个深度沉积物细菌种群在组成及其相对丰度上都存在明显差异,同时物种组成上又存在一定相似性和重叠情况,如Chloroflexi(绿弯菌门)和Proteobacteria(变形菌门)在三个深度沉积物中都为优势门,但其相对丰度不同,Chloroflexi的相对丰度分别为44.73%(152 m)、18.42%(162 m)和4.98%(300 m),Proteobacteria的相对丰度分别为13.29%(152 m)、23.00%(162 m)和44.88%(300 m)。分类分析还发现了很多参与硫素循环的菌类,如绿硫细菌、脱硫酸盐还原菌、脱硫酸盐菌、脱硫球菌、硫微螺菌等,它们在不同深度沉积物中的相对丰度存在明显差异,表明在龙洞沉积物中硫素循环非常活跃,同时在不同深度沉积物中细菌参与的硫素循环步骤明显不同。

English Abstract

  • 海洋蓝洞(marine blue hole)是海洋一种奇特的景观,是海洋中碳酸盐岩体中洞口出露海面的水下沉洞,从海平面上看蓝洞呈现出与周边水域不同的深邃的蓝色,与周边浅色海水形成强烈反差。三沙永乐龙洞位于三沙市西沙群岛永乐环礁晋卿岛与石屿的礁盘之间(图 1),深达300 m左右,直径约为130 m,经证实是世界已知最深的海洋蓝洞[1]。通常蓝洞内达到一定深度后会严重缺氧,理论上无法支持海洋生命。

    图  1  三沙永乐龙洞位置及与周边岛礁关系示意图

    Figure 1.  Relative position of Sansha Yongle Blue Hole to the surrounding island reef

    微生物具有更小的营养吸收半饱和系数和更高的生产效率,从而在生态系统中更具有竞争力[2],它们在海洋生态系统的营养盐和物质循环以及生态系统的健康和维持等过程中发挥着不可替代的作用。海洋细菌是一类重要的海洋微生物,它们既是各种有机物质的分解者和转化者,又是物质和能量的贮存者[2]。细菌种群结构是其整体功能的基础,是海洋环境与生态学研究中不可缺少的重要内容[3-5]。由于三沙永乐龙洞不是直上直下的深井状,在约150 m左右的深度处侧壁存在一个类似内洞的突出平台,同时在约160 m处存在一个将龙洞明显分为上下两层的平台,而水体可以通过平台的两侧上下流通,因此在约150~160 m深度处有沉积物沉积,同时在洞底部(约300 m深处)也有沉积物沉积,永乐龙洞特殊的环境特征和沉积物的特殊形成过程,可能存在有别于一般海洋沉积物环境的微生物群落,为了全面了解该类生物种群的特征,采用先进的高通量测序技术[6-7],开展沉积物中细菌种群特征研究,以期为三沙永乐龙洞生态系统特征研究提供基础数据。

    图  2  三沙永乐龙洞剖面示意图

    Figure 2.  Diggrammatic cross-section of Sansha Yongle Blue Hole

    • 在2017年3月,搭乘三沙航迹珊瑚礁保护研究所琼海渔03138号调查船,锚泊永乐龙洞附近作为工作母船。使用国际上较先进的Video Ray Pro 4型遥控水下机器人,搭载遥控机械手、全自动水质分析仪、温度深度传感器等模块。通过遥控机械手在相应深度采集沉积物样品,低温运回实验室后冷冻保存待用。

      采用DNA提取试剂盒(PowerMax Soil DNA Isolation kits, MO BIO Laboratories InC, Carlsbad, CA)提取沉积物DNA,然后采用NanoDrop2000检测DNA纯度。

    • PCR扩增和高通量测序采用细菌通用引物对338F (5’-ACTCCTACGGGAGGCAGCAG-3’)和806R(5’-GGACTACHVGGGTWTCTAAT-3’)。20 μL反应体系包括4 μL 5×FastPfu Buffer、2 μL 2.5 mM dNTPs、0.4 μL FastPfu Polymerase、0.2 μL BSA,正反引物(5 μM)各0.8 μL,DNA模板10 ng,最终采用灭菌双蒸水补充至20 μL;反应条件为95 ℃ 3 min,27个循环(95 ℃ 30 s、55 ℃ 30 s、72 ℃ 45 s),72 ℃ 10 min。

      将PCR产物使用AxyPrep DNA凝胶回收试剂盒纯化,再用QuantiFluorTM -ST (Promega, U.S.)进行定量。将纯化后的扩增子等量混合,然后根据Illumina MiSeq测序平台的标准流程进行双端测序。

    • 对测序得到的PE reads根据overlap关系进行拼接,同时对序列质量进行质控和过滤。用UPARSE(version 7.1 http://drive5.com/uparse/JE1)软件聚类生成操作分类单元(operational taxonomic units, OTUs),相似度为97%。再用UCHIME软件鉴别嵌合体序列,并将之去除。分类学比对时,用silva (SSU115)16S核糖体RNA数据库,算法为RDP Classifier (http://rdp.cme.msu.edu/),置信阈值为70%[8]

      Chao是用于估计样品中所含OTU数目的指数,在生态学中常用来估计物种总数:

      式中:Schao为估计的OTU数;Sobs为实际观测到的OTU数;n1为只含有一条序列的OTU数目;n2为只含有两条序列的OTU数目。

      Shannon多样性是用来估算样本中微生物多样性的指数之一。Shannon值越大,说明种群多样性越高:

      式中:Sobs为实际测量出的OTU数目;ni为第i个OTU所含的序列数;N为所有的序列数。

      Coverage是指各样本文库的覆盖率,其数值越高,则样本中序列被测出的概率越高,而没有被测出的概率越低。该指数反映本次测序结果是否代表了样本中细菌的真实情况。

      式中:n1为只含有一条序列的OTU数目;N为抽样中出现的总序列数目。

    • 三沙市西沙群岛在3-4月份为东北季风向西南季风转换时期,因此,3月份的调查结果具有东北季风影响下的旱季水体的基本特征。

      遥控水下机器人搭载的全自动水质分析仪和温度深度传感器的监测结果发现,永乐龙洞在水深90~100 m以下有超过200 m厚的稳定的无氧无光极端海洋水体环境等特点,与其他海域或海洋洞穴有显著差异。调查期间蓝洞水体表层温度约27.4 ℃,至水深150 m降低至15.8 ℃;盐度约33.45,至水深150 m微增至34.5;表层pH为8.25,在80~85 m快速降低到8.0,然后随水深加大逐渐下降,至145 m降到7.62,并保持到190 m;溶解氧表层最高可达6.1 mg/L,在78 m开始快速降低,到95 m降为0。152 m、162 m和底层300 m的沉积物上覆水均为无氧无光区。

      对测序后获得的DNA序列经过优化后,3个样品共获得12, 1690条优质序列,平均长度为439.71 bp。采用97%相似度水平的OTUs对细菌种群的丰富度和多样性指数进行计算,152 m、162 m和300 m深处沉积物中细菌种群的丰富度和多样性指数见表 1。由表 1可见,152 m、162 m和300 m沉积物中OTUs数量分别为1151、1113和1015个;152 m的沉积物中chao丰富度最高,其次为162 m,300 m丰富度最低;Shannon多样性指数,162 m最高,其次为152 m,300 m多样性最低;三个沉积物样品的Coverage覆盖度均达到0.99以上,表明本次样品中序列被测出的概率很高,能够代表所采集样品中微生物的真实情况。与先前采用同样方法研究的我国其他海域沉积物细菌种群相比,三沙永乐龙洞内沉积物细菌种群的丰富度和多样性并不高[9-12]

      表 1  细菌种群的丰富度和多样性

      Table 1.  The summary of the bacterial population richness and diversity

      分类分析结果发现在三个沉积物样品中共检测到53个门、301个属和546种细菌。在门水平上的分类组成见图 3。由图可见,152 m沉积物中的前5个优势门分别为Chloroflexi、Proteobacteria、Aminicenantes、Aerophobetes和Atribacteria,相对丰度分别为44.73%、13.29%、10.32%、6.83%和6.17%;162 m沉积物中的前5个优势门分别为Proteobacteria、Chloroflexi、Aminicenantes、Bacteroidetes和Atribacteria,相对丰度分别为23.00%、18.42%、9.74%、7.22%和6.24%;300 m沉积物中的前5个优势门分别为Proteobacteria、Bacteroidetes、Firmicutes、Actinobacteria和Chloroflexi,相对丰度分别为44.88%、11.96%、8.81%、5.09%和4.98%。

      图  3  永乐龙洞沉积物中细菌在门水平上的分类组成,相对丰度<1%定义为“其他”

      Figure 3.  Bacterial community compositions at phylum levels in sediments from Sansha Yongle Blue Hole, phyla making up less than 1% of total composition were classfied as "other ", respectively

      图 4为细菌种群在属水平上的分类组成。由图可见,152 m沉积物中的前5个优势属分别为unclassified_c_Dehalococcoidianorank_p_Aminicenantesnorank_p_ Aerophobetesnorank_p_AtribacteriaDesulfatiglans,相对丰度分别为12.05%、10.32%、6.83%、6.17%和5.63%;162 m沉积物中的前5个优势属分别为norank_f_Anaerolineaceaenorank_p_ Aminicenantesnorank_p_AtribacteriaDesulfatiglansnorank_c_Bacteriodetes_ BD2-2,相对丰度分别为10.67%、9.74%、6.24%、5.47%和4.73%;300 m沉积物中的前5个优势属分别为Thiomicrospiranorank_f_OM1_cladeProsthecochlorisnorank_c_Bacteroidetes_ BD2-2和norank_p_ Gracilibacteria,相对丰度分别为12.79%、3.68%、3.63%、3.61%和3.44%。

      图  4  永乐龙洞沉积物中细菌在属水平上的分类组成,相对丰度<1%定义为“其他”

      Figure 4.  Bacterial community compositions at genus levels in sediments from Sansha Yongle Blue Hole, genus making up less than 1% of total composition were classfied as "other ", respectively

      图 5为细菌种群在种水平上的分类组成。由图可见,152 m沉积物中的前5个优势物种分别为uncultured_bacterium_g_ norank_p_Aminicenantesunclassified_c_ Dehalococcoidiauncultured_bacterium_g_ norank_p_Atribacteriauncultured_ bacterium_g_Desulfatiglansunclassified_g_norank_p_Aerophobetes,相对丰度分别为8.41%、12.05%、5.85%、4.11%和3.85%;162 m沉积物中的前5个优势物种分别为uncultured_bacterium_ g_norank_p_Aminicenantesuncultured_ organism_g_norank_f_AnaerolineaceaeAtribacteria_bacterium_JGI_0000014-F07、unclassified_g_norank_c_Bacteroidetes_BD2-2和uncultured_sulfate-reducing_bacterium _g_SEEP-SRB1(或unclassified_g_Desulfatiglans),相对丰度分别为8.41%、6.09%、3.85%、3.41%和3.38%(3.38%);300 m沉积物中的前5个优势物种分别为uncultured_bacterium_g_Thiomicrospiraunclassified_g_ThiomicrospiraProsthecochloris_vibrioformis_g_Prosthecochlorisuncultured_Flavobacterium_sp._g_norank_p_Peregrinibacteriaunclassified_f_Desulfobacteriaceae,相对丰度分别为9.13%、3.65%、3.63%、2.81%和2.38%。

      图  5  永乐龙洞沉积物中细菌在物种水平上的分类组成,相对丰度<1%定义为“其他”

      Figure 5.  Bacterial community compositions at species levels in sediments from Sansha Yongle Blue Hole, species making up less than 1% of total composition were classfied as "other ", respectively

      在生态系统中,一方面微生物对环境条件反应敏感,是环境状况的指示者,另一方面它们又通过吸收或释放化学物质等生物地球化学过程改变着周围的环境[13-14]。永乐龙洞152 m、162 m和300 m深度的沉积物都处于无氧环境,细菌群落检测结果发现三个深度沉积物中的细菌优势种组成及其相对丰度都存在明显差异(图 3图 4图 5),表明每个深度沉积物中都生存着适应其沉积物环境的特有细菌群落。Venn图可用于统计多个样本中所共有和独有的物种(如OTU)数目,可以比较直观的表现环境样本的物种(如OTU)数目组成相似性及重叠情况。通常情况下,分析时选用相似水平为97%的OTU或其他分类学水平的样本表。图 6为3个沉积物细菌组成的Venn图,由图可见,152 m、162 m和300 m沉积物中OTUs数量分别为1151、1113和1015个,其中152 m和162 m沉积物中共有771个OTU、152 m和300 m沉积物中共有708个OTU、162 m和300 m沉积物中共有866个OTU,同时三个深度沉积物同时共有554个OTU。另外,152 m沉积物中独有226个OTU、162 m沉积物中独有130个OTU、300 m沉积物中独有95个OTU。因此,三个不同深度沉积物中的细菌群落存在明显差异,其种类组成又存在一定相似性和重叠情况。

      图  6  永乐龙洞3个沉积物中细菌群落的Venn图

      Figure 6.  The Venn diagram of bacterial community in three sediments from Sansha Yongle Blue Hole

      对沉积物中细菌种群组成的分析还有一些意外的发现,如Chloroflexi(绿弯菌门)在152 m、162 m和300 m三个沉积物中的相对丰度分别为44.73%、18.42%和4.98%,在152 m沉积物中为第一优势门,在162 m沉积物中属于第二优势门,在300 m沉积物中属于第五优势门。绿弯菌门是一种通过光合作用产生能量的细菌,又称绿非硫细菌,该类细菌非常适应厌氧环境下生存、生长,但必须有光存在。环境条件监测结果表明在152 m、162 m和300 m深的龙洞内为厌氧环境,而检测到了绿弯菌门作为优势门的存在,表明在永乐龙洞内在152 m、162 m和300 m深的位置区域内可能有光存在。另外,Chlorobi(绿菌门)是一类进行不产氧光合作用的细菌,其生存要求无氧环境和光,该类细菌是300 m深沉积物中的优势细菌门之一(相对丰度为4.03%),也表明在永乐龙洞底部可能有光照存在。但现场探测发现光照很难进入龙洞的152 m、162 m,甚至300 m深处,那么龙洞内可能存在一些在厌氧、无光环境下能够生存的绿弯菌门或绿藻门的新物种,或者存在生物荧光为这些细菌提供光照条件。

      另外,细菌种群组成还发现了很多参与硫素循环的菌类,如绿菌门(Chlorobi),又被称为绿硫细菌,它们利用硫化物作为电子供体,产生单质硫沉积在胞外。先前研究指出Dehalococcoidia隶属于绿弯菌门(Chloroflexi),广泛存在于深海沉积物中,在硫酸盐作为电子受体的硫循环过程中起着重要的作用[15],该类菌属在152 m深的沉积物中为第一优势属(相对丰度为12.05%)、在162 m沉积物中也为优势属(相对丰度为1.45%);脱硫酸盐还原菌(Desulfobacteraceae)同时存在162 m和300 m深的沉积物中,相对丰度分别为1.37%和2.38%;脱硫酸盐菌属(Desulfatiglans)同时存在于152 m和300 m深的沉积物中,相对丰度分别为5.63%和1.97%;脱硫球菌属(Desulfococcus)仅在162 m深沉积物中发现,其相对丰度为1.23%;产硫的硫微螺菌属(Thiomicrospira)仅在300 m深的沉积物中发现,且为第一优势属,相对丰度为12.79%。综上,在永乐龙洞沉积物中,硫素循环在微生物的作用下非常活跃,不同深度沉积物的细菌参与的主要硫素循环过程存在一定差异。

    • (1) 三沙永乐龙洞>100 m至洞底存在超过200 m厚的无氧无光极端海洋环境区域,152 m、162 m和300 m深处沉积物中细菌种群的丰富度和多样性较高,但低于先前研究的我国其他海域沉积物中细菌种群的丰富度和多样性。

      (2) 在152 m、162 m和300 m三个深度沉积物中共检测到53个门、301个属和546种细菌,其细菌种群优势种组成及其相对丰度存在明显差异,同时又存在一定相似性和重叠现象。

      (3) 在152 m、162 m和300 m三个深度的沉积物中都发现了需要无氧有光条件下才能生存的绿弯菌门(Chloroflexi)和绿菌门(Chlorobi),但现场探测表明这些区域是不可能有光线存在的,其生存机理还有待于进一步研究。

      (4) 在152 m、162 m和300 m三个深度沉积物中发现了大量参与硫素循环的菌类,但其种类及其相对丰度存在明显差异,表明在永乐龙洞沉积物中,硫素循环在细菌的作用下非常活跃,不同深度沉积物的细菌参与的主要硫素循环过程存在一定差异。

参考文献 (15)

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