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棘冠海星（Acanthaster planci）又称长棘海星，属于棘皮动物门、海星纲、有棘目、长棘海星科、长棘海星属[1]，它们具有非常强的繁殖能力，每次产卵数百万枚[2]。棘冠海星是珊瑚的天敌，其大量暴发会严重破坏珊瑚礁生态系统，例如，1985－2012年，澳大利亚大堡礁的珊瑚覆盖率由28.0%降低到13.8%，其中42%的珊瑚死于棘冠海星的暴发[3]。2006－2010年，南海西沙群岛珊瑚覆盖率由高于60%降低到不足5%，其主要原因就是棘冠海星的暴发[1]。
目前，国内外学者对珊瑚礁区棘冠海星的研究主要集中在生物学与生态危害方面[1-2, 4]，关于棘冠海星的生长繁殖与重金属之间关系的资料较少。重金属作为海洋环境质量指标之一，容易参与到水生无脊椎动物的各种生理过程[5]，从而影响棘冠海星的生长和繁殖。此外，棘冠海星暴发后期，由于群体丰度迅速下降[2]，导致富集的重金属返回珊瑚礁区，不仅威胁其他海洋生物的生存，还会影响珊瑚礁生态系统的稳定性。但目前有关棘冠海星体内重金属含量的研究尚未见报道。
本研究分析了棘冠海星的重金属含量、分布规律及其对重金属的生物富集和生物放大特征。研究结果有助于揭示棘冠海星的暴发与海洋环境之间的关系，为南海珊瑚礁区环境质量评估和生态保护提供科学依据。
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2019年，笔者在南海中南部珊瑚礁区水深2～8 m处，通过人工潜水捕捞的方式，共采集到20只不同大小的棘冠海星，样品详细信息如表1所示。棘冠海星的重要生理活动器官包括胃、幽门盲囊、生殖腺、骨骼与体壁等，其外观及内部结构见图1。胃和幽门盲囊是棘冠海星的消化器官，其分泌的消化酶可以吸收、储存营养物质；生殖腺排出的卵母细胞与精子通过体外受精的方式完成繁殖；骨骼与体壁是棘冠海星的结构支撑部位[2]。
样品编号 体重/g 辐径/cm 间辐径/cm 腕长/cm 腕数/个 1 115 9.5 4.25 5 12 2 102.5 7.75 3.75 4 14 3 77.7 8 3.5 4.7 14 4 194.6 10.5 5 6 15 5 177 9.75 4.75 5 13 6 193.7 10 5 5.5 14 7 126.6 9.5 4.25 5.5 16 8 460.73 14 6 8 14 9 599.23 15.5 7 8 13 10 352 12.5 5.5 6 14 11 98.63 8.25 3.4 4.5 12 12 153.44 9.75 4.25 5.5 12 13 252.8 10.5 5 6 16 14 271.7 12.5 6.5 6.5 15 15 310 13 5.5 7 13 16 257.36 14 7.5 6 16 17 206 12 8.5 6 16 18 220.5 10.5 5.5 6 13 19 246.5 11.5 6 6.5 15 20 270.74 11 5.75 6 11 表 1 棘冠海星样品信息
Table 1. Detail information of Acanthaster planci samples
图 1 棘冠海星口面、反口面和解剖图
Figure 1. The oral, aboral and anatomical view of Acanthaster planci
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将棘冠海星样品用去离子水冲洗干净并解剖，80 ℃烘干至恒重。将样品研磨均质，过80目筛，称取0.1 g粉末状样品放入消解罐，加入8 mLHNO3预消解后，再补加4 mLHNO3均匀放入微波消解仪中消解。取出消解罐，将其放在100 ℃控温电热板上加热，赶酸至1～2 mL，过0.45 μm PTFE滤膜，再用去离子水定容至50 mL，用电感耦合等离子体质谱仪（PQ-MS、德国耶拿）测定棘冠海星中重金属含量（mg/kg），结果以干重计。
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每批样品前分别测试空白样品与标准物质，样品平行测定3次。用国家标准物质GBW10050（大虾）和平行溶液进行质量控制与保证。标准物质中元素的回收率为87%～115%，平行溶液的相对标准偏差小于10%，符合《海洋监测规范》（GB 17378. 6－2007）[6]。分析过程中加入10 μg/L钪（45Sc）、钇（89Y）、铟（115In）、铋（209Bi）混合内标溶液校正基体效应和仪器漂移[7]。
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Tunca用主成分分析法（principal component analysis, PCA）描述海参体内重金属元素的积累特征，在同一个或相近组群中的重金属之间具有相似的代谢机制与分布特征[8]。如图2所示，成分1与成分2的组群相近，因此将Cd、Zn、Cu、As与Mo、V、Fe、Cr归为一类（I类）；而Co、Ni、Mn、Pb形成一个独立的分离组，属于另外一类（II类）。
图 2 棘冠海星体内重金属的主成分分析图
Figure 2. Principal component analysis of heavy metals in Acanthaster planci
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生物富集因子（bioconcentration factor, BCF）常用来评估某种元素在生物体内的浓度超过环境中浓度的现象[9]，它可以评价棘冠海星对海水中溶解相重金属的有效利用程度。BCF采用公式（1）计算：
式中：CB表示棘冠海星重金属的干重浓度（mg/kg）；CW 表示海水中重金属的浓度水平（μg/L）。
生物放大因子（biomagnification factor, BMF）常用来评估重金属在食物链上随营养级升高的富集现象[10]。BMF采用公式（2）计算：
式中：C被捕食者表示珊瑚水螅体内重金属的浓度；C捕食者表示摄食珊瑚水螅体的棘冠海星与鹦嘴鱼、蝴蝶鱼体内重金属的浓度。
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采用SPSS 25软件中PCA法解析棘冠海星对各种重金属的积累特征；Kruskal-Wallis方差检验分析同种重金属在棘冠海星不同部位中的含量差异，显著性水平P<0.05；斯皮尔曼（Spearman）相关系数分析棘冠海星各部位重金属含量与其辐径的相关性，P<0.05表示具有统计学意义。
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基于Kruskal-Wallis方差检验的结果，如图3所示，棘冠海星不同部位对重金属元素的富集能力存在差异性，I类重金属（Cd除外）在幽门盲囊和胃中的含量显著高于钙化部位的骨骼与棘刺（P<0.05）。Zn在生殖腺中含量最高，消化系统内次之；Cd在胃与生殖腺中的含量最高，幽门盲囊与骨骼中的含量次之，体壁与棘刺中含量最低（P<0.05）。
图 3 棘冠海星体内I类重金属含量
Figure 3. Concentrations of class I heavy metals in Acanthaster planci
Li等[11]的研究表明，南海珊瑚水螅体内Fe含量为87.85 mg/kg，有毒重金属Cd和As的平均含量分别为6.71 mg/kg和4.22 mg/kg，棘冠海星消化系统内重金属分布特征与环境中珊瑚水螅体内元素变化状况相似。此外，Den Besten[12]的研究结果表明，红海盘车海星的消化系统内会合成大量螯合重金属离子的金属硫蛋白。综上，棘冠海星的消化系统中的重金属含量较高可能由棘冠海星对珊瑚水螅体的直接摄食，以及不同组织器官的生理功能与金属结合蛋白的含量差异引起。
Zn对海胆生殖腺的成熟、发育具有重要作用[13]。Dolmatova[14]发现Zn主要富集在海参的生殖腺，这与本研究Zn（86.56 mg/kg）在棘冠海星生殖腺中的富集特征相似。Cd在棘冠海星骨骼（9.56 mg/kg）中与幽门盲囊（8.33 mg/kg）中的含量没有显著差异性（P>0.05）。类似研究表明，在海蛇尾（Microphiopholis gracillima）腕部断裂的再生阶段，Cd2+与Ca2+一起积累且两者有明显的相互作用[15]。此外，Temara认为Cd可以从红海盘车海星的消化系统内迁出，缓慢且长期富集在骨骼内[16]。Cd在棘冠海星骨骼中的较高含量，可能与内部迁移的Cd通量和骨骼中Ca2+ 对Cd2+的亲和性有关。
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基于Kruskal-Wallis方差检验，如图4所示，II类重金属在钙化部位内的含量显著高于幽门盲囊、胃与生殖腺（P<0.05）。Co（0.43）和Ni（9.39）在体壁中含量最高，棘刺和骨骼中含量次之。Mn（3.85）在骨骼中含量最高；Pb在棘刺（1.44）中含量最高。
图 4 棘冠海星体内II类重金属含量
Figure 4. Concentrations of class II heavy metals in Acanthaster planci
上述结果与II类重金属在其他棘皮动物体内富集情况相似。例如，Webb在南极的齿牙形石海星中也发现Ni主要富集在骨骼中[17]。Dolmatova发现海参中的Mn和Pb主要富集在体壁中[14]。II类重金属在钙化部位中含量明显偏高的原因可归结为：（1）溶解Mn可以掺入到海水中的CaCO3上[18]，棘冠海星骨骼和棘刺的主要成分是CaCO3，容易吸附Mn；（2）Ni对方解石具有亲和力[19]，较容易富集在骨骼等钙化部位中；（3）Pb容易通过表面吸附的形式，富集在无脊椎动物的碳酸钙骨骼中[20]；（4）金属硫蛋白对Co和Ni无解毒作用[21]，Co和Ni在棘冠海星钙化部位富集可能是一种生物解毒机制。我们提供了棘冠海星对重金属元素的基本富集信息，但它们参与棘冠海星的生理活动过程及对海星的进一步影响还值得深入研究。
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为了解不同生长阶段的棘冠海星体内重金属的变化积累模式，本研究对其各部位中重金属含量与生物因子（辐径）进行了非参数秩（Spearman）相关性分析。如表2所示，在棘冠海星内质中V、Fe、Co、Mo、Pb多与辐径呈负相关（P<0.05）或（P<0.01）。Temara研究发现，由于生长速率与生殖发育的差异，红海盘车海星的消化系统内Pb与辐径呈负相关[22]。Webb的研究结果表明，齿牙形石海星生殖腺中Co、Fe的含量与辐径呈显著负相关[17]。一些重金属常作为酶的辅因子或辅基参与到生物体的代谢活动[5]，辐径小的棘冠海星新陈代谢活动旺盛，摄食率高，对重金属的吸收能力比较强，故重金属含量高；而成年的大棘冠海星代谢活性弱，生长率低，重金属含量也较低。As在幽门盲囊中与棘冠海星的辐径呈显著正相关（P<0.05），表明棘冠海星在生长过程中对As的吸收量大于净化量，这可能与环境和食物中As的浓度有关。
元素 幽门盲囊 生殖腺 胃 体壁 棘刺 骨骼 V −0.5* −0.63** −0.14 −0.58** −0.34 −0.44 Cr −0.28 −0.06 −0.34 −0.26 −0.01 −0.4 Mn −0.39 −0.19 0.07 −0.02 0.05 −0.3 Fe −0.39 −0.18 −0.79** −0.47* 0.43 0.12 Co −0.61** −0.41 −0.77** −0.11 −0.04 −0.36 Ni −0.32 0.05 −0.54* −0.06 0.45* 0.18 Cu −0.33 0.07 −0.01 0.28 0.23 0.39 Zn −0.39 0.07 −0.6** 0.19 −0.19 −0.11 As 0.55* 0.07 0.26 −0.19 0.31 0.01 Mo −0.49* −0.77** −0.62** −0.64** −0.19 −0.71** Cd 0.27 0.31 −0.4 0.07 0.1 0.3 Pb −0.49* 0.44 −0.28 0 −0.22 −0.1 注：*表示在0.05级别（双侧）相关性显著；**表示在0.01级别（双侧）相关性显著 表 2 棘冠海星不同部位重金属含量与辐径的斯皮尔曼相关性分析
Table 2. Spearman’s Correlation Coefficients for metal concentrations against body size in Acanthaster planci for each of the body tissues
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海水中Cu、Pb、Zn、Cd、Cr、As这几种元素的含量相对较高，因此对以上几类重金属元素在棘冠海星体内生物富集特性的分析具有重要的意义。如图5所示，棘冠海星对不同重金属的富集能力存在一定的差异。其中，各重金属的平均lg BCF（L/kg）为：Cd（5.5）>As（4.5）>Zn（4.2）>Cr、Cu（3.7），以上元素在棘冠海星体内具有较强的富集效应；Pb的lg BCF值为2.4，其生物富集效应较弱。
图 5 棘冠海星生物富集因子(海水重金属含量来自文献[25])
Figure 5. Bioconcentration factors in Acanthaster planci towards sea-water
红海盘车海星对Cu、Zn、Cd有较强的富集能力，这与棘冠海星相似；不同的是，棘冠海星体内Cd的lg BCF高于红海盘车海星，Pb、Cu、Zn的lg BCF普遍低于红海盘车海星[20]。富集的重金属会因棘冠海星的死亡返回到珊瑚礁生态系统，造成水体及沉积环境中重金属浓度短期急剧升高，可能会对珊瑚生长繁殖造成负面影响。研究表明，一些重金属如Cu、Zn、Cd会影响石珊瑚配子的受精成功率[23]，Cu、Mn、Pb浓度的增加可能会引起珊瑚的白化现象[24]。在重金属污染的压力下，珊瑚应对气候变化与人类活动等环境胁迫的承受能力会降低。为保护珊瑚礁生态系统，我们应该多设置生态环境监控区，尽量避免棘冠海星暴发后期重金属对珊瑚礁生物资源的破坏。
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如图6所示，棘冠海星体内V（7.5）、Zn（4.2）、Cd（3.0）、As（2.6）的生物放大因子较高，Mn、Cu、Mo、Pb生物放大因子较低，均明显高于典型珊瑚礁区生物鹦嘴鱼与蝴蝶鱼。上述3种生物之间虽有相同的食物来源，但由于生理生化因子影响使其对重金属的吸收与转化存在差异性。海洋底栖食物链中棘皮动物对重金属同化率高，排出率低；鱼类对金属的同化率较低[26]，因此珊瑚食物链（鹦嘴鱼、蝴蝶鱼等）中的重金属浓度随营养级的增加而减少。棘冠海星体内V、Zn、Cd、As元素沿食物链的富集放大效应明显，而Mn、Cu、Mo、Pb可能受棘冠海星的调节机制影响被排泄出去，没有产生生物放大效应。有毒重金属Cd与As沿棘冠海星（珊瑚）食物链的放大现象可能会影响珊瑚礁生态系统的稳定性。
图 6 棘冠海星与鹦嘴鱼、蝴蝶鱼的生物放大因子
Figure 6. Biomagnification factors in Acanthaster planci, Scaridae and Chaetodontidae towards corals
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（1）V、Cr、Cu、As、Cd、Fe、Zn、Mo在棘冠海星体内幽门盲囊和胃、生殖腺中的富集能力强，而Mn、Co、Ni、Pb在钙化部位富集能力强。
（2）V、Fe、Co、Mo、Pb在棘冠海星内质中多与辐径呈负相关；As在幽门盲囊中与棘冠海星的辐径呈显著正相关。
（3）棘冠海星对水体中的重金属的生物富集因子由大到小依次为：Cd>As>Zn>Cu>Cr，以上元素都具有较强的富集效应，而Pb的生物富集效应较弱。棘冠海星体内V、Zn、As、Cd沿食物链的生物放大效应明显，Mn、Cu、Mo、Pb没有生物放大效应；棘冠海星的生物放大因子高于鹦嘴鱼与蝴蝶鱼。
南海珊瑚礁区棘冠海星重金属含量及其生物积累特征分析
Analysis of heavy metal contents and bioaccumulation characteristics of Acanthaster planci in coral reef of South China Sea
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摘要: 棘冠海星（Acanthaster planci）是珊瑚的天敌，可以对珊瑚礁生态系统造成重大的危害，但迄今尚未见其重金属含量与生物积累特征的报道。本文以南海珊瑚礁区的棘冠海星为研究对象，利用电感耦合等离子体质谱仪测定其12种重金属（含类金属As）的含量，通过主成分分析、Kruskal-Wallis方差检验的方法解析其分布特征。结果表明，因棘冠海星各组织器官的结构与功能差异，V、Cr、Cu、As、Cd、Fe、Zn、Mo主要富集在幽门盲囊、胃和生殖腺等内质中；Mn、Co、Ni、Pb主要富集在骨骼、棘刺和体壁。棘冠海星极易通过生物富集与放大效应积累环境中的Zn、As、Cd，其积累特征也与个体的代谢活性及生理调控特性有关。本文的研究结果为了解棘冠海星的暴发过程与保护珊瑚礁生态系统提供了科学依据。Abstract: As a natural enemy of corals, Acanthaster planci has caused significant harms to the coral reef ecosystem. However, the heavy metal contents and bioaccumulation characteristics of Acanthaster planci have not been reported. In this paper, the contents of 12 heavy metals (including metalloid As) were determined by inductively coupled plasma mass spectrometry (ICP-MS) in Acanthaster planci collected from coral reefs in the South China Sea. The distribution characteristics were analyzed by Kruskal-Wallis test and principal component analysis. The results showed that V, Cr, Cu, As, Cd, Fe, Zn, Mo were mainly accumulated in the pyloric caeca, gonad and stomach; Mn, Co, Ni, Pb were mainly concentrated in the skeleton, spines and body wall of Acanthaster planci, due to the structural and functional differences of various tissues and organs. Acanthaster planci can easily accumulate Zn, As and Cd in the environment through bioconcentration and biomagnification, and the accumulation characteristics are related to individual metabolic activity and physiological regulation characteristics. The results can provide a scientific basis for understanding the outbreak process of Acanthaster planci and protecting the coral reef ecosystem.
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Key words:
- coral reef of South China Sea /
- Acanthaster planci /
- heavy metals /
- contents analysis /
- bioaccumulation
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图 1 棘冠海星口面、反口面和解剖图
Figure 1. The oral, aboral and anatomical view of Acanthaster planci
图 2 棘冠海星体内重金属的主成分分析图
Figure 2. Principal component analysis of heavy metals in Acanthaster planci
图 3 棘冠海星体内I类重金属含量
Figure 3. Concentrations of class I heavy metals in Acanthaster planci
图 4 棘冠海星体内II类重金属含量
Figure 4. Concentrations of class II heavy metals in Acanthaster planci
图 5 棘冠海星生物富集因子(海水重金属含量来自文献[25])
Figure 5. Bioconcentration factors in Acanthaster planci towards sea-water
图 6 棘冠海星与鹦嘴鱼、蝴蝶鱼的生物放大因子
Figure 6. Biomagnification factors in Acanthaster planci, Scaridae and Chaetodontidae towards corals
表 1 棘冠海星样品信息
Table 1. Detail information of Acanthaster planci samples
样品编号 体重/g 辐径/cm 间辐径/cm 腕长/cm 腕数/个 1 115 9.5 4.25 5 12 2 102.5 7.75 3.75 4 14 3 77.7 8 3.5 4.7 14 4 194.6 10.5 5 6 15 5 177 9.75 4.75 5 13 6 193.7 10 5 5.5 14 7 126.6 9.5 4.25 5.5 16 8 460.73 14 6 8 14 9 599.23 15.5 7 8 13 10 352 12.5 5.5 6 14 11 98.63 8.25 3.4 4.5 12 12 153.44 9.75 4.25 5.5 12 13 252.8 10.5 5 6 16 14 271.7 12.5 6.5 6.5 15 15 310 13 5.5 7 13 16 257.36 14 7.5 6 16 17 206 12 8.5 6 16 18 220.5 10.5 5.5 6 13 19 246.5 11.5 6 6.5 15 20 270.74 11 5.75 6 11 
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表 2 棘冠海星不同部位重金属含量与辐径的斯皮尔曼相关性分析
Table 2. Spearman’s Correlation Coefficients for metal concentrations against body size in Acanthaster planci for each of the body tissues
元素 幽门盲囊 生殖腺 胃 体壁 棘刺 骨骼 V −0.5* −0.63** −0.14 −0.58** −0.34 −0.44 Cr −0.28 −0.06 −0.34 −0.26 −0.01 −0.4 Mn −0.39 −0.19 0.07 −0.02 0.05 −0.3 Fe −0.39 −0.18 −0.79** −0.47* 0.43 0.12 Co −0.61** −0.41 −0.77** −0.11 −0.04 −0.36 Ni −0.32 0.05 −0.54* −0.06 0.45* 0.18 Cu −0.33 0.07 −0.01 0.28 0.23 0.39 Zn −0.39 0.07 −0.6** 0.19 −0.19 −0.11 As 0.55* 0.07 0.26 −0.19 0.31 0.01 Mo −0.49* −0.77** −0.62** −0.64** −0.19 −0.71** Cd 0.27 0.31 −0.4 0.07 0.1 0.3 Pb −0.49* 0.44 −0.28 0 −0.22 −0.1 注：*表示在0.05级别（双侧）相关性显著；**表示在0.01级别（双侧）相关性显著
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