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Volume 40 Issue 1
Jan.  2021
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Advance in the study on toxicity mechanism of petroleum hydrocarbons on marine bivalves

  • Received Date: 2019-07-24
    Accepted Date: 2019-08-26
  • Oil spills are the most common marine emergencies, and serious marine oil spills often cause significant damage to the marine ecosystem. Petroleum hydrocarbon components in the environment are complex and difficult to degrade. In addition, petroleum hydrocarbons have the three effects of carcinogenic, teratogenic and mutagenic, easy to be enriched in marine organisms, and cause serious impacts on the growth, survival and reproduction of marine organisms. This paper reviews recent studies about the toxicity of petroleum hydrocarbon to bivalve shellfish at home and abroad, including the toxicity of petroleum hydrocarbons, the accumulation rule in bivalve shellfish. In addition, it also includes the impacts on the health of the body, such as the damage of petroleum hydrocarbons to the antioxidant enzyme system in bivalve shellfish, as well as the impacts on the bivalve shellfish genes. At last, the future research direction of petroleum hydrocarbon toxicity to bivalve shellfish are prospected. These results provide references for further studies on toxicological mechanism and marine ecological restoration.
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Advance in the study on toxicity mechanism of petroleum hydrocarbons on marine bivalves

  • 1. School of Environmental Science & Safety Engineering, Tianjin University of Technology, Tianjin 300384, China
  • 2. Laboratory of Environmental Protection in Water Transport Engineering, Tianjin Research Institute for Water Transport Engineering, Ministry of Transport, Tianjin 300456, China

Abstract: Oil spills are the most common marine emergencies, and serious marine oil spills often cause significant damage to the marine ecosystem. Petroleum hydrocarbon components in the environment are complex and difficult to degrade. In addition, petroleum hydrocarbons have the three effects of carcinogenic, teratogenic and mutagenic, easy to be enriched in marine organisms, and cause serious impacts on the growth, survival and reproduction of marine organisms. This paper reviews recent studies about the toxicity of petroleum hydrocarbon to bivalve shellfish at home and abroad, including the toxicity of petroleum hydrocarbons, the accumulation rule in bivalve shellfish. In addition, it also includes the impacts on the health of the body, such as the damage of petroleum hydrocarbons to the antioxidant enzyme system in bivalve shellfish, as well as the impacts on the bivalve shellfish genes. At last, the future research direction of petroleum hydrocarbon toxicity to bivalve shellfish are prospected. These results provide references for further studies on toxicological mechanism and marine ecological restoration.

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  • 随着我国沿海经济的发展带动能源需求的增加,石油开采活动日益增多,海上运输更加繁忙,这使得海上溢油以及船舶漏油等石油烃污染事故发生的概率增加,从而导致石油烃污染海洋环境的问题也愈演愈烈。早在20世纪70年代,有学者发现双壳贝类体内含有非常复杂的碳氢化合物的混合物,这种混合物普遍存在于原油和燃料油等石油烃中,并且他们通过研究暴露于亚致死浓度石油烃中的双壳贝类,发现在双壳贝类的脂质中也含有这些烃[1-2]。Stegeman等人[3]把脂肪含量不同的两种牡蛎(crassostrea virginica )暴露在石油烃馏分中,研究牡蛎对石油烃的吸收、释放和累积,发现释放和吸收石油烃的量与环境的污染程度有关,而它们体内的脂质含量会影响牡蛎对石油烃的累积速度和程度,同时发现牡蛎自身有改变石油烃组分的能力。石油烃逐渐成为海洋环境中普遍存在的有害成分,其组成成分中的多环芳烃对海洋生物有较大的毒害作用,而且人类食用受到石油烃污染的双壳贝类后可以危害人体健康[4-5]

    21世纪以来,越来越多的研究集中在石油烃对海洋生物的毒性机制上,研究表明,受到石油烃影响的双壳贝类体内存在氧化应激反应,氧化应激反应可导致酶活性减弱或受到抑制,同时在其体内发生诱变、降低其繁殖适应性和加速体内细胞衰老等问题[6]。污染物使抗氧化酶活性受抑制会导致细胞处于氧化应激状态,导致DNA损伤,开始发生致癌过程[7]。多环芳烃(polycyclic aromatic hydrocarbons,PAHs)是一种基因毒性物质,它能够通过氧化还原反应形成活性氧(ROS),并经细胞色素P450家族CYP(cytochrome P450 proteins,CYP)转化为芳烃氧化物与DNA结合,形成DNA加合物,这些加合物的位点是产生断裂的有效位点[8]。Pérez-Cadahía等人[8]测定了暴露在不同浓度的总多环芳烃(TPAH)下贻贝(Mytilus galloprovincialis)单链断裂量和碱基不稳定位点,结果显示两种剂量的DNA损伤都有所增加,暴露于较高浓度TPAH的贻贝DNA损伤增量更高。值得注意的是,暴露在较高浓度的污染物下DNA损伤水平升高的原因尚有争议,一些学者认为这种升高的反应与DNA包装和DNA碱基不稳定位点有关,而不是内源链断裂;但另一个解释是由于切除修复活性、代谢活性、抗氧化剂浓度或其他因素的变化,不同类型的细胞可能具有不一样的DNA链断裂背景水平[9-10]。如今,分子生物标志物在世界范围内被广泛用于快速评估环境污染对海洋生态系统的直接影响,但到目前为止,石油烃对双壳贝类在DNA、RNA等分子水平上的毒害机制研究还不够深入。因此,笔者对近年来石油烃对双壳贝类的毒性研究进行整理总结,以期为石油烃对双壳贝类的毒性机制的研究提供参考。

  • 1.   石油烃的毒性机制
    • 泄露的石油烃被列为主要的海洋污染物之一,石油烃的开采、运输、炼制、储存和使用等过程是其进入海洋生态环境中的主要途径[11]。石油烃是烷烃、多环芳烃和烯烃等多种烃类组成的混合物[12],国际上将其分为挥发性、半挥发性和可萃取性石油烃,石油烃根据碳分子的数量分为C10~C40的碳氢化合物[13]。高分子量化合物易于沉降且水溶性较差,具有较强的亲脂能力,其中PAHs包括多个苯环,亲脂能力更强,双壳贝类是滤食性生物,代谢能力差,移动范围小,生活环境较为固定,PAHs更易富集于双壳贝类体内,累积其脂质中[14]。石油烃类污染物(汽油、煤油、柴油、润滑油等)是目前海洋环境中广泛存在的有机污染物。由于不同类型石油燃料中的各种石油烃的组分数量及比例存在明显差异,各组分间的理化性质也存在差异,因此石油烃类各组分具有不同的环境行为特征[15],并且对不同种类的双壳贝类也有不同的毒害机制(见表1)。

      从遗传毒性的角度来看,多环芳烃尤其是苯并[a]芘(BaP)在原核生物和真核生物实验系统中均具有致突变性[16],多环芳烃的代谢物和反应中间体,如二醇环氧化物、自由基阳离子和氧化还原活性邻醌类化合物都具有较高的氧化还原电位,它们可以刺激ROS的形成,并与DNA结合成加合物,导致基因突变[17]。另外,原油和柴油的水溶性成分大大增加了两种双壳贝类紫贻贝(Mytilus edulis)和海螂(Mya arenaria)的血细胞和消化腺细胞的DNA损伤程度[18]。双壳贝类常用于遗传毒性监测,其分析侧重于体细胞(鳃、消化腺和血淋巴)中DNA损伤的程度[19-20],体细胞基因组的破坏可能逐渐增加体细胞、组织和器官的功能障碍(从可逆到不可逆),最终导致生命过程受破坏甚至生物体的死亡。

      生物种类污染物剂量污染方法结论参考
      文献
      菲律宾蛤仔 PAHs 123.9~1298.6
      ng/g dw
      将清洁样品投放于3种污染水平区域 高污染浓度下生物体减少过滤水的体积以减少暴露在污染物中,而低浓度下富集更多的多环芳烃 [21]
      菲律宾蛤仔 PAHs 于受污染海域长期监测采样 体内总PAHs含量在276~2574 ng /g dw,受中度污染 [22]
      贻贝 PAHs 于4种不同污染水平的地区采样 过氧化物酶体增殖,抗氧化酶活性受抑 [23]
      珍珠牡蛎 4~64 μg/L 暴露芘中7 d THC、CMS、PA、GSHT均明显下降,LPO显著增加,具有明显的免疫反应和氧化应激作用 [24]
      栉孔扇贝 WSF 20~510 μg/L 暴露WSF中10 d,清洁海水恢复4 d 扇贝鳃和消化盲囊中SOD和CAT活性均有诱导效应 [25]
      菲律宾蛤仔 DWSF 125~2000
      mg/L
      96 h急性毒性实验 CAT、GST、SOD、POD活性被显著诱导或抑制 [26]
      彩虹明樱蛤 原油样品 7.62~79.97 mg/L 96 h急性毒性实验 96 h LC50为65.88 mg/L [27]
      缢蛏幼体 WSF 30.38~6 mg/L 96 h急性毒性实验 96 h LC50为11.62 mg/L [28]
      贻贝 石油烃 于受污染海域采样 鳃和消化腺细胞核DNA存在显著损伤,并有30%以上的DNA碎裂 [29]
      注:WSF为原油水溶性成分,DWSF为0号柴油水溶性成分,THC为血细胞总数,CMS为细胞膜稳定性,PA为吞噬活性,GSHT为谷胱甘肽总量,LPO为脂质过氧化物,SOD为超氧化物歧化酶,CAT为过氧化氢酶,GST为谷胱甘肽硫转移酶,POD为过氧化物酶,LC50(lethal concentration 50)为使受试动物半数死亡的毒物浓度

      Table 1.  Toxicity of petroleum hydrocarbons to marine bivalve shellfish

    2.   石油烃对双壳贝类的毒性效应

      2.1.   双壳贝类对石油烃的富集效应

    • 海洋双壳贝类多栖息在滨海以及河口地区,且自身移动性差、活动范围小,易暴露于各种海洋污染物中,并对其进行富集,所以石油烃污染极易影响到双壳贝类的生存。目前,关于石油烃对双壳贝类的研究主要有:双壳贝类对石油烃的富集效应的研究、石油烃对双壳贝类不同器官抗氧化酶活性影响的研究和石油烃损伤双壳贝类DNA的研究等。

      石油烃进入海洋中首先被食物链起点的浮游植物及藻类富集[30],双壳贝类以浮游植物和藻类为食,通过食物链将其食物中富集的石油烃进行富集[31],这是双壳贝类富集石油烃的一种途径。海洋中的石油烃大部分被固体颗粒吸附,分散在水体悬浮物中和沉积物中。由于双壳贝类的移动性差,无法避开有污染物的区域[32],并且由于摄食特点,它们可能摄取悬浮在水中或吸附在细颗粒沉积物上的污染物[33],这是双壳贝类富集石油烃的另一种途径。已经有研究证明,即使海洋中有少量的石油烃,双壳贝类仍能将石油烃富集在体内,并且富集量比其生活的水环境中高1000倍[33-34]。李磊等[11]研究表明,缢蛏(Sinonovacula constricta)体内富集石油烃的最大值为351.10 mg/kg(在柴油乳化液中实验),是其本底值(0.21 mg/kg)的1600多倍,最小值达到99.99 mg/kg(在原油乳化液中实验),是其本底值(0.21 mg/kg)的470倍。

      双壳贝类对石油烃富集规律已有一些研究成果。关于其富集石油烃的影响因素有内部因素和外部环境因素。内部因素包括生物种类以及生物体内器官的差异等,不同物种对石油烃的累积存在差异。陈财珍等[35]筛选出东山湾海域海水和海底表层沉积物中的7种养殖双壳贝类(菲律宾蛤仔、华贵栉孔扇贝、僧帽牡蛎、杂色鲍、波纹巴非蛤、泥蚶和缢蛏),通过对这些双壳贝类体内的石油烃含量进行采样分析,并对贝类体内石油烃总量水平的分布特征进行了探讨,发现石油烃总量水平的种间分布为:菲律宾蛤仔>华贵栉孔扇贝>僧帽牡蛎>杂色鲍>波纹巴非蛤>泥蚶>缢蛏。不同器官中富集的石油烃的情况亦存在差异,Breitwieser等[36]对大西洋沿岸不同污染程度的13个港口区域的双壳贝类进行采样,每个采样点采集10只,共计130只,使用由美国国家标准协会(SRM)和技术研究院(NIST,Gaithersburg,USA)提供的标准参考材料(1974c“贻贝组织中的有机物”)分析发现,海洋双壳贝类的消化器官比鳃和外套膜富集了更多的高分子量、疏水性的多环芳烃。蔡玉婷等[37]根据2005年至2007年福建沿海养殖生物体中石油烃(TPH)富集数据发现,在双壳贝类体内石油烃含量的浓度为:体液<肌肉组织<胃含物,这与钟硕良[38]的研究结果一致。此外,外部因素(温度和油品种类等)对双壳贝类富集效应也有显著性影响。Coppola等[39]在研究贻贝在不同温度的砷污染环境时,发现贻贝在21 ℃比17 ℃有更高的砷累积值。李磊等[11]应用半静态双箱动力学模型在室内进行了模拟实验,实验分别模拟含有燃料油(0号柴油)和含有东海平湖原油乳化液的水环境,测定缢蛏在模拟环境中的石油烃的富集浓度,研究结果发现,0号柴油乳化液在缢蛏体内的富集量高于其在原油乳化液的富集量,而其释放量却低于原油乳化液的释放量。0号柴油含有较多的非烃化合物、胶质和沥青质,而原油乳化液主要的组分是烷烃,这表明双壳贝类的富集效应和释放能力与石油烃的组分有关。薛秋红等[40]应用Banerjee(1984)实验方法建立了生物富集双箱动力学模型,测定双壳贝类对石油烃的生物富集动力学参数,如吸收速率常数、释放速率常数和生物富集因子BCF等,结果表明,紫贻贝对3种不同来源的石油烃的毒性动力学参数存在较大的差异,3种石油烃(0号柴油、90号汽油和大港原油)的生物富集因子BCF值顺序为0号柴油>90号汽油>大港原油,0号柴油BCF值较大的主要原因是柴油含有较高浓度的两环和三环芳烃(如萘、菲等),这与李磊[11]的研究结论一致。Ademollo等[21]利用生物沉积物累积因子(Biota-Sediment Accumulation Factors,BSAFs)研究生物监测可靠性,受PAHs污染的野外环境中,低污染区域中蛤蜊有较高的生物累积因子(BAF),这说明了BAF值与沉积物的污染呈现负相关性。造成这种负相关的原因之一是沉积物的毒性可以改变蛤蜊的健康状况,蛤蜊通过减少生理活动积累更少量的有毒物质;另外一个原因是双壳贝类在摄食时根据食物中有机碳含量的多少决定进食量,而悬浮沉积物中的有机碳含量较高导致蛤蜊减少进食,因此BAF值较低。

      综上,可以看出双壳贝类对石油烃的富集累积效应是错综复杂的,需要我们不断地发掘和探索。

    • 2.2.   石油烃对双壳贝类抗氧化酶系统的影响

    • 石油烃进入双壳贝类体内后,双壳贝类通过自身物质或中间代谢产物参与氧化还原反应,并产生大量活性氧自由基,如超氧阴离子自由基(O2−•)、过氧化氢(H2O2)和羟自由基(•OH)等[25],这些活性氧自由基对生物体有很大危害。而抗氧化酶具有清除活性氧自由基的功能,抗氧化酶主要有过氧化物酶(POD)、超氧化物歧化酶(SOD)、过氧化氢酶(CAT)、谷胱甘肽转移酶(GST)、谷胱甘肽过氧化物酶(GSH-Px或GPx)等。SOD是一种专一清除超氧阴离子自由基(O2−•)的金属蛋白酶[41],在O2−•的诱导下,SOD活性增强会清除更多的O2−•,若O2−•产生的速度大于被清除速度,就会出现生物体受损现象。CAT具有清除过氧化氢的功能,过氧化氢在氧化反应中产生大量的过氧化物,会破坏磷脂功能进而对生物膜造成损伤[42]。若生物体内的活性氧自由基不能及时清除就会引起膜脂过氧化、酶失活和DNA链断裂等问题,对机体产生伤害[43]。GST参与基因解毒过程,可以解毒DNA氢过氧化物,因此在细胞DNA修复中发挥重要作用[44]

      1976年,Thakker等[45]发现苯并[a]芘经酶解转化为二羟环氧苯并芘(BPDE),BPDE可与蛋白质的特定氨基酸残基形成加合物进而导致酶失活。Downs等[6]利用一种新的细胞诊断技术检测两种双壳类动物(海螂和紫贻贝)的细胞水平应力,该项技术被称为环境分子诊断系统(ECDS),可用于诊断细胞生理状况、监测应激反应、识别应激源和预测环境问题等[46-47]。Downs等[6]分别在受埃克森-瓦尔迪兹号油轮搁浅污染区域和未受污染的班布里奇地区各采集10个双壳贝类,采用Ghosh方法测定可溶性总蛋白,并对SOD、GPx、GST等进行检测,发现受污染区域的双壳贝类均受到氧化胁迫,并且受影响部位SOD水平明显高于未受影响部位,随着活性氧含量的增加和氧化损伤程度的加重,双壳贝类体内会产生更多的抗氧化酶,SOD的数量就是在机体产生氧化应激反应时积累的,GPx的含量也随着体内的氢过氧化物和有机过氧化物的变化而改变,这是主要的抗氧化防御途径之一。张林宝等[26]研究发现,0号柴油水溶性成分对菲律宾蛤仔肝胰腺和鳃组织中几种抗氧化酶活性均有抑制作用,与Downs的研究结论一致[6]

      污染物浓度以及暴露时间对双壳贝类抗氧化酶的含量及活性有不同的影响。污染物浓度的增加与生物体内抗氧化酶含量的变化表现出正相关。Cheung等[48]研究发现,翡翠贻贝(Perna viridis)暴露在0.3 mg/L和3 mg/L苯并[a]芘下,鳃和肝胰脏中GPx含量、肝脏中GST含量均与苯并[a]芘浓度呈正相关。大多数抗氧化酶的含量会随着PAHs浓度的不同而变化,GPx含量与组织中PAHs浓度成正相关[49]。对于暴露时间,随着时间的延长,抗氧化酶活性对污染物的反应存在一定规律。赵升等[50]研究发现,分别暴露在轻质原油和重质原油下,紫贻贝鳃和外套膜中CAT活性随着暴露时间的延长均呈现先下降后上升的趋势,而SOD活性则呈现一直上升趋势并存在一定的剂量-效应关系。Orbea等人[23]进行了贻贝转移实验,将清洁地区的贻贝转移到3个污染浓度不同的区域,一段时间后采样,对过氧异构体酰-A氧化酶活性(AOX)、过氧化物酶体体积密度(Vvp)和抗氧化酶活性进行检测发现,高污染区域的AOX活性和Vvp均增加,同时诱导其增加的化合物抑制了SOD和GPx的活性。

      双壳贝类在石油烃的胁迫下,鳃、外套膜、肝和胰脏等器官的抗氧化酶呈现出不同的响应。海洋生物抗氧化酶的变化反映了石油烃毒性大小,从生理生化水平上反应了石油烃毒性作用,为石油烃对双壳贝类个体水平的毒害机制和筛选石油烃污染标志物提供参考。

    • 2.3.   石油烃对双壳贝类DNA损伤的影响

    • 在分子水平上,石油烃对双壳贝类基因表达的影响也有研究。目前常见的石油烃污染生物标志物为抗氧化酶,随着科学技术的发展,DNA、RNA逐渐成为反映石油烃污染水平的标志物,同时也可作为生物监测指标。Liu等[51]在研究苯并[a]芘对菲律宾蛤仔消化腺中转录的影响时发现,在苯并[a]芘的胁迫下,外套膜基因和皮质素的表达均增加,这是由于多环烯烃对机体有致畸性,突变基因的产生与抗氧化代谢、解毒代谢和细胞凋亡等过程有关;研究还发现RNA-seq是一种强大的毒理学工具,能够在转录水平上表征由苯并[a]芘引起的有害影响。Bolognesi等[52]将受到PAHs污染的野生和养殖贻贝进行生物监测,结果表明DNA单链断裂和PAHs的含量有弱相关性,野生贻贝比养殖贻贝受到的污染更严重,有更多的染色体受损(表现为微核率增高),但是养殖贻贝的DNA链断裂比野生贻贝的高,这是由于急性暴露造成的。Cai等[53]研究发现扇贝(Chlamys farreri)在0.8 μg/L BaP中暴露24 h,DNA链断裂量比暴露前增加了两倍,这也印证了Bolognesi等的实验结果。Large等[54]将贻贝暴露在高剂量苯并[a]芘之初,发现贻贝消化腺的DNA链断裂增多,但是经过14 d暴露后DNA链断裂量又恢复到正常水平,表明长时间暴露在高剂量的PAHs类污染物下,贻贝体内能够产生适应机制修复DNA的断线。Slobodskova等[29]从彼得湾的“清洁”区域(东方港湾)和污染区域(纳霍德卡湾)采样,采用碱基彗星法测定贻贝DNA损伤程度发现,纳霍德卡湾的贻贝的鳃和消化腺细胞中有近1/3的DNA发生了破坏性的变化,并且没有出现DNA的修复现象,这与Large等的研究结论有所不同。

      在受石油烃胁迫的过程中,抗氧化酶的受损亦会影响DNA合成进而对DNA产生损伤。Cai等[53]在研究抗氧化酶活性对苯并[a]芘诱导扇贝DNA损伤的影响时发现,GST、SOD参与DNA加合物形成、BaP氧化DNA损伤等DNA链断裂的过程,当仅抑制GST时,苯并[a]芘诱导的DNA加合物和8-OHdG含量显著增加,表明GST在消除DNA加合物和8-OHdG中起关键作用,而当抑制SOD时,仅8-OHdG含量显著增加,表明SOD在降低BaP诱导产生8-OHdG的过程也有重要作用。2012年至2014年D'costa等[55]从受污染的瓦斯科和未受污染的帕罗林进行采样用微核实验(MN)和“彗星”实验对蛤蜊鳃细胞DNA损伤研究发现,苯并[a]芘被机体吸收后可以转化成活性物质(二氢二醇环氧化物),并能与DNA形成一个稳定的加合物,导致DNA的结构和功能发生改变,最终导致DNA链断裂,实验还观察到微核和尾部DNA百分含量(尾部DNA百分含量是“彗星”尾部存在的DNA量用百分比表示,表示DNA损伤的程度)之间呈显著正相关性,并且瓦斯科比帕罗林区域的样本产生更多的微核和尾部DNA百分含量。微核实验和“彗星”实验方法在检测DNA损伤方面具有不同的优势,彗星实验能够检测可修复的DNA损伤,例如DNA链断裂,而微核实验则用于实验检测到更持久的DNA损伤,如难以修复的染色体断裂。双壳贝类组织中累积污染物、代谢物和活性氧等物质与受损的DNA形成加合物,其最初可诱导DNA链断裂,而长期暴露于污染物下还会对双壳贝类产生更严重的损伤,如在细胞内形成微核。

      目前,关于石油烃对双壳贝类DNA损伤研究大多集中在某一生长期,而关于相同石油烃污染浓度下双壳贝类不同生长阶段DNA损伤程度及具体毒害机理还不十分清楚,需要深入研究。

    3.   展 望
    • 双壳贝类因其独特的栖息环境和摄食特性常被作为海洋环境评价的指示生物,所以对双壳贝类的研究具有极其重要的价值。目前双壳贝类的毒性效应研究主要集中在石油烃中某单一组分对它的影响,然而关于多种石油烃混合或石油烃与其他污染物混合对双壳贝类的毒性效应尚未明确。此外,石油烃对双壳贝类毒性效应的研究缺乏系统性,因此亟需建立从发育学到遗传学,从个体水平到分子水平的系统性研究。

Reference (55)

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